Изменения электроретинограммы сложных глаз таракана Periplaneta americana L. при экранировании оцеллей

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Зрительная система таракана включает сложные глаза с фоторецепторами двух спектральных классов и оцелли – простые глазки, состоящие из зеленочувствительных фоторецепторов. С помощью метода неинвазивной регистрации электроретинограммы (ЭРГ) от обоих сложных глаз показано, что экранирование оцеллей приводит к существенному изменению параметров ЭРГ, а именно к увеличению амплитуды ответов на коротковолновые стимулы насыщающей интенсивности и замедлению ответов как на коротковолновый, так и длинноволновый свет. Оцелли, оценивающие общий уровень освещенности, модулируют работу фоторецепторов сложных глаз ночью, в условиях низкой освещенности, увеличивая время суммации попадающего в глаз света для генерации ответа.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Е. С. Новикова

Институт эволюционной физиологии и биохимии РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: mzhukovskaya@rambler.ru
Россия, Санкт-Петербург

Б. О. Скиба

Институт эволюционной физиологии и биохимии РАН; Санкт-Петербургский Государственный Университет

Email: mzhukovskaya@rambler.ru
Россия, Санкт-Петербург; Санкт-Петербург

А. А. Пуйто

Институт эволюционной физиологии и биохимии РАН

Email: mzhukovskaya@rambler.ru
Россия, Санкт-Петербург

Л. А. Астахова

Институт эволюционной физиологии и биохимии РАН

Email: mzhukovskaya@rambler.ru
Россия, Санкт-Петербург

А. Ю. Ротов

Институт эволюционной физиологии и биохимии РАН

Email: mzhukovskaya@rambler.ru
Россия, Санкт-Петербург

М. И. Жуковская

Институт эволюционной физиологии и биохимии РАН

Email: mzhukovskaya@rambler.ru
Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Грибакин Ф.Г. Механизмы фоторецепции насекомых. Ленингр. отд-ние. Наука, 1981. 213 с.
  2. Новикова Е.С., Астахова М.Л., Ротов А.Ю., Жуковская М.И. Неинвазивная регистрация электроретинограммы от обоих сложных глаз у таракана Periplaneta americana L. в ответ на световые стимулы. Сенсорные системы. 2024. Т. 38. № 1. С. 52–64. doi: 10.31857/S0235009224010048.
  3. Ротов А.Ю., Астахова Л.А., Фирсов М.Л., Говардовский В.И. Световая адаптация палочек сетчатки, адаптационная память и последовательные образы. Рос. Физиол. ж. им. И.М. Сеченова. 2020. Т. 106. № 4. C.4 62-473. doi: 10.31857/S0869813920040068.
  4. Северина И.Ю., Новикова Е.С., Жуковская М.И. Оцелли насекомых: экология, физиология, морфология вспомогательной зрительной системы. Сенсорные системы. 2024. Т. 38. № 2. C. 35–53. doi: 10.31857/S0235009224020033.
  5. Arnold T., Korek S., Massah A., Eschstruth D., Stengl M. Candidates for photic entrainment pathways to the circadian clock via optic lobe neuropils in the Madeira cockroach. J Comp Neurol. 2020. V. 528(10). P. 1754–1774. doi: 10.1002/cne.24844.
  6. Butler R. The anatomy of the compound eye of Periplaneta americana L. 2. Fine structure. J Comp Physiol. 1973. V. 83. P. 239-262. doi: 10.1007/BF00693677.
  7. Cheng K.Y., Frye M.A. Neuromodulation of insect motion vision. J Comp Physiol, A. 2020. V. 206(2). P. 125–137. doi: 10.1007/s00359-019-01383-9.
  8. Clark D.A., Bursztyn L., Horowitz M.A., Schnitzer M.J., Clandinin T.R. Defining the computational structure of the motion detector in Drosophila. Neuron. 2011. V. 70. P. 1165–1177. doi: 10.1016/j.neuron.2011.05.023.
  9. Cronin T.W., Järvilehto M., Weckström M., Lall A.B. Tuning of photoreceptor spectral sensitivity in fireflies (Coleoptera: Lampyridae). J Comp Physiol, A. 2000. V. 186. P. 1–12. doi: 10.1007/s003590050001.
  10. Dau A., Friederich U., Dongre S., Li X., Bollepalli M.K., Hardie R.C., Juusola, M. Evidence for dynamic network regulation of Drosophila photoreceptor function from mutants lacking the neurotransmitter histamine. Front Neural Circuits. 2016. V. 10. P. 19. doi: 10.3389/fncir.2016.00019.
  11. Dolph P., Nair A., Raghu P. Electroretinogram recordings of Drosophila. Cold Spring Harb Protoc. 2011. V. 2011(1). P. pdb-prot5549. DOI: 10.1101/ pdb.prot5549.
  12. Dubs A. The spatial integration of signals in the retina and lamina of the fly compound eye under different conditions of luminance. J Comp Physiol. 1982. V. 146. P. 321–343. doi: 10.1007/BF00612703.
  13. French A.S., Meisner S., Liu H., Weckström M., Torkkeli P.H. Transcriptome analysis and RNA interference of cockroach phototransduction indicate three opsins and suggest a major role for TRPL channels. Front Physiol. 2015. V. 6. P. 207. doi: 10.3389/fphys.2015.00207.
  14. Fuller H., Eckert M., Blechschmidt K. Distribution of GABA-like immunoreactive neurons in the optic lobes of Periplaneta americana. Cell Tissue Res. 1989. V. 255. P. 225–233. doi: 10.1007/BF00229085.
  15. Frolov R.V., Severina I., Novikova E., Ignatova I.I., Liu H., Zhukovskaya M., Torkkeli P.H., French A.S. Opsin knockdown specifically slows phototransduction in broadband and UV-sensitive photoreceptors in Periplaneta americana. J Comp Physiol, A. 2022. V. 208(5-6). P. 591–604. doi: 10.1007/s00359-022-01580-z.
  16. Goriachenkov A.A., Rotov A.Y., Firsov M.L. Developmental dynamics of the functional state of the retina in mice with inherited photoreceptor degeneration. Neurosci Behav Physi. 2021. V. 51. P. 807–815. doi: 10.1007/s11055-021-01137-8.
  17. Goldsmith T.H., Ruck P.R. The spectral sensitivities of the dorsal ocelli of cockroaches and honeybees: an electrophysiological study. J Gen Physiol. 1958. V. 41(6). P. 1171. doi: 10.1085/jgp.41.6.1171.
  18. Habenstein J., Amini E., Grübel K., El Jundi, B., Rössler W. The brain of Cataglyphis ants: Neuronal organization and visual projections. J Comp Neurol. 2020. V. 528(18). P. 3479–3506. doi: 10.1002/cne.24934.
  19. Hagberg M., Nässel D.R. Interneurones subserving ocelli in two species of trichopterous insects: morphology and central projections. Cell Tissue Res. 1986. V. 245. P. 197–205.
  20. Hevers W., Hardie R.C. Serotonin modulates the voltage dependence of delayed rectifier and Shaker potassium channels in Drosophila photoreceptors. Neuron. 1995. V. 14(4). P. 845–856. doi: 10.1016/0896-6273(95)90228-7.
  21. Honegger H.W., Schürmann F.W. Cobalt sulphide staining of optic fibres in the brain of the cricket, Gryllus campestris. Cell Tissue Res. 1975. V. 159(2). P. 213–225. doi: 10.1007/BF00219157.
  22. Honkanen A., Immonen E.V., Salmela I., Heimonen K., Weckström M. Insect photoreceptor adaptations to night vision. Philosophical Transactions of the Royal Society B: Biological Sciences. 2017. V. 372(1717). P. 20160077. doi: 10.1098/rstb.2016.0077.
  23. Honkanen A., Saari P., Takalo J., Heimonen K., Weckström M. The role of ocelli in cockroach optomotor performance. J Comp Physiol, A. 2018. V. 204. P. 231–243. doi: 10.1007/s00359-017-1235-z.
  24. Hu W., Wang T., Wang X., Han J. Ih channels control feedback regulation from amacrine cells to photoreceptors. PLoS Biol. 2015. V. 13(4). P. e1002115. doi: 10.1371/journal.pbio.1002115.
  25. Insausti T.C., Lazzari C.R. Central projections of first‐order ocellar interneurons in the bug Triatoma infestans (Heteroptera: Reduviidae). J Morphol. 1996. V. 229(2). P. 161–169. doi: 10.1002/(SICI)1097-4687(199608)229:2<161::AID-JMOR2>3.0.CO;2-4.
  26. Land M.F., Nilsson D.E. Animal eyes. New York, Oxford University Press Inc. 2012. 288 p.
  27. Loesel R., Homberg U. Anatomy and physiology of neurons with processes in the accessory medulla of the cockroach Leucophaea maderae. J Comp Neurol. 2001. V. 439. P. 193–207. doi: 10.1002/cne.1342.
  28. Mizunami M., Tateda H. Classification of ocellar interneurones in the cockroach brain. J Exp Biol. 1986. V. 125(1). P. 57–70. doi: 10.1242/jeb.125.1.57.
  29. Mizunami M. Processing of contrast signals in the insect ocellar system. Zool Sci. 1994. V. 11(2). P. 175-190. doi: 10.34425/zs001196.
  30. Mizunami M. Morphology of higher‐order ocellar interneurons in the cockroach brain. J Comp Neurol. 1995. V. 362(2). P. 293–304. doi: 10.1002/cne.903620211.
  31. Ogawa Y., Ryan L.A., Palavalli-Nettimi R., Seeger O., Hart N.S., Narendra A. Spatial resolving power and contrast sensitivity are adapted for ambient light conditions in Australian Myrmecia ants. Frontiers in Ecology and Evolution. 2019. V. 7. P. 18. doi: 10.3389/fevo.2019.00018.
  32. Parsons M.M., Krapp H.G., Laughlin S.B. A motion-sensitive neuron responds to signals from the two visual systems of the blowfly, the compound eyes and ocelli. J Exp Biol. 2006. V. 209(22). P. 4464–4474. doi: 10.1242/jeb.02560.
  33. Popkiewicz B., Prete F.R. Macroscopic characteristics of the praying mantis electroretinogram. J Insect Physiol. 2013. V. 59(8). P. 812–823. doi: 10.1016/j.jinsphys.2013.05.002.
  34. Rence B.G., Lisy M.T., Garves B.R., Quinlan B.J. The role of ocelli in circadian singing rhythms of crickets. Physiol Entomol. 1988. V. 13(2). P. 201–212. doi: 10.1111/j.1365-3032.1988.tb00924.x.
  35. Ryan L.A., Cunningham R., Hart N.S., Ogawa Y. The buzz around spatial resolving power and contrast sensitivity in the honeybee, Apis mellifera. Vision Res. 2020. V. 169. P. 25–32. doi: 10.1016/j.visres.2020.02.005.
  36. Schirmer A.E., Prete F.R., Mantes E.S., Urdiales A.F., Bogue W. Circadian rhythms affect electroretinogram, compound eye color, striking behavior and locomotion of the praying mantis Hierodula patellifera. J Exp Biol. 2014. V. 217(21). P. 3853–3861. doi: 10.1242/jeb.102947.
  37. Sinakevitch I., Douglass J.K., Scholtz G., Loesel R., Strausfeld N.J. Conserved and convergent organization in the optic lobes of insects and isopods, with reference to other crustacean taxa. J Comp Neurol. 2003. V. 467(2). P. 150–172. doi: 10.1002/cne.10925.
  38. Sinakevitch I., Niwa M., Strausfeld N.J. Octopamine‐like immunoreactivity in the honey bee and cockroach: Comparable organization in the brain and subesophageal ganglion. J Comp Neurol. 2005. V. 488(3). P. 233-254. doi: 10.1002/cne.20572.
  39. Sinakevitch I., Strausfeld N.J. Comparison of octopamine-like immunoreactivity in the brains of the fruit fly and blow fly. J Comp Neurol. 2006. V. 494. P. 460–475. doi: 10.1002/cne.20799.
  40. Song B.M., Lee C.H. Toward a mechanistic understanding of color vision in insects. Front Neural Circuits. 2018. V. 12. P. 16. doi: 10.3389/fncir.2018.00016.
  41. Strausfeld N.J. Atlas of an insect brain. Berlin, Springer-Verlag. 1976. 214 p.
  42. Taylor G.K., Krapp H.G. Sensory systems and flight stability: what do insects measure and why? Advances in insect physiology. 2007. V. 34. P. 231–316. doi: 10.1016/S0065-2806(07)34005-8.
  43. Van Der Kooi C.J., Stavenga D.G., Arikawa K., Belušič G., Kelber A. Evolution of insect color vision: from spectral sensitivity to visual ecology. Annu Rev Entomol. 2021. V. 66(1). P. 435–461. doi: 10.1146/annurev-ento-061720-071644.
  44. Weber G., Renner M. The ocellus of the cockroach Periplaneta americana (Blattariae). Receptory area. Cell Tissue Res. 1976. V. 168. P. 209–222. doi: 10.1007/BF00215878.
  45. Wu J., Tian Y., Dong W., Han J. Protocol for electroretinogram recording of the Drosophila compound eye. STAR protocols. 2022. V. 3(2). P. 101286. doi: 10.1016/j.xpro.2022.101286.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Спектр поглощения света черного воскового пластилина, нанесенного на прозрачный пластик слоем 0.5 мм.

Скачать (225KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Параметры ЭРГ. А1 – амплитуда ответа, А2 – овершут, Тпик – время до пика ответа. Аппроксимация фазы восстановления экспонентой показана пунктирной линией. Показан усредненный ответ на УФ-стимул 10 мс интенсивностью 1.8·1010 фотонов/мм2/мс.

Скачать (168KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Амплитуда ЭРГ, зарегистрированная от сложных глаз в ответ на 10 мс стимулы увеличивающейся интенсивности (а, в) и стимулы максимальной интенсивности при увеличении длительности (б, г). Стимуляция зеленым (а, б) и УФ (в, г) светом. Показаны средние и ошибки средних. Опытная группа, n = 15, контрольная, n = 16. Статистические сравнения методом ANOVA здесь и далее приведены в тексте.

Скачать (284KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Время до пика ЭРГ тараканов в ответ на 10 мс стимулы увеличивающейся интенсивности (а, в) и стимулов максимальной интенсивности при увеличении длительности (б, г). Стимуляция зеленым (а, б) и УФ (в, г) светом. Показаны средние и ошибки средних. Опытная группа, n = 15, контрольная, n = 16. Звездочками показаны отличия от контроля для отдельных интенсивностей: * – P < 0.05, Т-тест Стьюдента.

Скачать (298KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Пример аппроксимации фазы восстановления усредненных по выборке ответов сложных глаз тараканов на 10 мс стимулы максимальной интенсивности: а – зеленый свет 8.4·108 фотонов/мм2/мс, б – УФ 1.1·1011 фотонов/мм2/мс. Показаны средние и ошибки средних.

Скачать (293KB)
Метаданные
7. Рис. 6. Постоянная времени восстановления фотоответа сложных глаз (τrecov) для ответов на 10 мс вспышки зеленого (8.2·107 – 8.4·108 фотонов/мм2/мс, n = 61 в контроле и n = 53 с экранированными оцеллями) и УФ света (2.9·109 – 1.1·1011 фотонов/мм2/мс, n = 80 в контроле и n = 75 с экранированными оцеллями). Показаны средние и ошибки среднего. Звездочками показаны отличия от контроля: *** – P < 0.001, Т-тест Стьюдента.

Скачать (166KB)
Метаданные
8. Рис. 7. Зарегистрированное напряжение через 1 секунду после начала стимуляции (овершут) для 10 мс стимулов увеличивающейся интенсивности (а, в) и стимулов максимальной интенсивности при увеличении длительности (б, г). Стимуляция зеленым (а, б) и УФ (в, г) светом. Показаны средние и ошибки средних.

Скачать (447KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025