Analysis of the structural organization of the metatarsal bones and toe phalanges of the human foot using anatomical network models

Cover Page


Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription or Fee Access

Abstract

BACKGROUND: The human forefoot, despite its fundamental role in bipedalism, is the least studied part of the foot in most biomechanical and clinical models, where it is often considered a rigid structure. Evolutionary adaptations associated with upright walking have led to a complex morphological structure of the forefoot. Existing concepts of morphological modularity and integration are often limited by the complexity of analyzing multiple relationships. This study suggests solving this problem by applying anatomical network analysis (AnNA) to study the structural organization of the forefoot. AnNA enables formalization of the connections between the components of the foot, revealing patterns of its integration and modularity.

AIM: To study the structural organization of the metatarsal bones and toe phalanges of the human foot using AnNA.

METHODS: As part of this study, the igraph library in the R programming environment was used to analyze the AnNA network. Modeling and visualization of the network structure were carried out using the Fruchterman–Reingold algorithm, which ensures the optimal placement of nodes. Structural characteristics, including modularity and integration of the AnNA network, were analyzed using the Spinglass algorithm. Osteometric parameters — the length of the metatarsal bones and phalanges of toes I–V of the right foot from 100 middle-aged men — were used as input data for the AnNA analysis.

RESULTS: The structural organization of the metatarsal bones and toe phalanges of the human foot consists of several modules: a proximal module (includes metatarsals I–V) and a distal module (includes the phalanges of toes I–V) relative to the longitudinal axis of the foot, and a medial module (includes metatarsals I–III and the phalanges of toes I–III) and a lateral module (includes metatarsals IV–V and the phalanges of toes IV–V) relative to the transverse axis of the foot. Network analysis showed that the distal and medial modules are more complex and less anisomeric than the proximal and lateral modules. The distal module is more complex than the proximal one, while the medial and lateral modules show greater similarity in organizational complexity. Overall, the medial and lateral modules are more similar to each other than are the distal and proximal modules.

CONCLUSION: Morphological modularity and integration are organizing principles of the bone architecture of the foot. The structural organization of the metatarsal bones and toe phalanges of the human foot is a system of four modules — a proximal (metatarsal bones) and a distal (toe phalanges) module relative to the longitudinal axis of the foot, and a medial (metatarsals I–III and phalanges of toes I–III) and a lateral (metatarsals IV–V and phalanges of toes IV–V) module relative to the transverse axis of the foot.

Full Text

ОБОСНОВАНИЕ

Бипедализм у человека — уникальное явление среди ныне живущих приматов. Его древнее освоение ранними гоминидами повлияло на последующие эволюционные изменения в социальном поведении и на развитие материальной культуры. Несмотря на значительное число научных публикаций, посвящённых морфологии стопы, её передний отдел остаётся наименее изученным, поскольку в большинстве клинических и биомеханических моделей походки он рассматривается как единая жёсткая конструкция [1]. Передний отдел стопы у человека включает плюсневые кости и фаланги пальцев, а его функциональные особенности тесно связаны с прямохождением [2]. Морфологические изменения переднего отдела стопы в эволюционном аспекте обусловлены локомоторной адаптацией в процессе жизнедеятельности, что в конечном итоге привело к появлению походки, характерной для современного человека [3]. Развитие и рост переднего отдела стопы, как и других отделов дистальных сегментов конечностей, определяется морфогенетическими механизмами, едиными для всех элементов во времени и пространстве [4]. Последующие онтогенетические преобразования приводят к формированию продольных и поперечного сводов стопы [5].

Эволюция такой сложной морфологической структуры, как передний отдел стопы, в контексте ограничений, накладываемых генетическими детерминантами, процессами развития и локомоторной адаптацией, на протяжении многих лет остаётся предметом научных изысканий [6, 7].

В середине XX века изучение ковариации морфологических признаков и её последствий для эволюционной диверсификации получило развитие в рамках концепции «морфологической модульности и интеграции». Согласно этой концепции, развитие фенотипических признаков организовано в относительно независимые друг от друга модульные единицы. Признаки, изменчивость которых обусловлена эмбриогенетическими или морфофункциональными факторами, обладают высокой степенью интеграции и развиваются как единое целое [8].

С учётом полигенного наследования количественных особенностей скелета, включая стопу, а также существования дифференциальных плейотропных эффектов, предполагается, что различия в соотношении генотипа и фенотипа могут приводить к формированию полуавтономных модулей, характеризующихся более тесной интеграцией морфологических признаков внутри себя. Эта концепция тесно связана с вопросом о способности анатомических структур реагировать на избирательное влияние различных факторов окружающей среды. Некоторые авторы утверждают, что модульность обеспечивает гибкость анатомической структуры, позволяя варьировать направление и величину эволюционных изменений отдельных её частей и их взаимосвязей внутри структуры без ущерба для функции [9]. Другие авторы, напротив, считают, что более высокая степень интеграции способствует эволюционным преобразованиям анатомической структуры [10]. Изучение структурной организации особенно важно для понимания трансформации костной архитектуры стопы, эволюция которой у приматов характеризуется значительными морфологическими изменениями [11].

Тем не менее, представления о морфологической модульности, интеграции и структурной организации посткраниального скелета остаются ограниченными из-за сложности изучения многочисленных взаимодействий между костями различных отделов [12]. Кроме того, большинство исследований сосредоточено на скелете пояса и свободной части нижних конечностей, за исключением дистальных сегментов, что во многом объясняется сложностью анализа и интерпретации больших наборов данных [10]. В связи с этим изучение строения скелета стопы человека, с учётом архитектоники и организации морфологических показателей её костей, представляет собой актуальную задачу, требующую разработки новых методологических подходов.

Представляется перспективным использование анатомического сетевого анализа (Anatomical Network Analysis, AnNA), представляющего собой мощный инструмент для изучения закономерностей взаимосвязей между анатомическими структурами [13]. В отличие от количественных морфометрических методов, AnNA позволяет напрямую сравнивать различные части изучаемого объекта [14]. В частности, AnNA оценивает паттерны связности с использованием инструментов и статистических методов теории сетей, формализуя части исследуемого объекта в виде узлов, а связи между ними — в виде сетевой модели, что позволяет оценить структурную организацию и выявить закономерности интеграции частей и модульности анатомической структуры [15]. Важно отметить, что AnNA представляет собой формальную основу для изучения морфологической организации анатомических структур, свободную от априорных предположений и гипотез о развитии, функциональных и филогенетических взаимоотношениях между их частями [16].

Морфология переднего отдела стопы человека широко изучалась с использованием стандартных методологических подходов, включающих анализ размеров и формы костей, их пропорций и ориентации относительно друг друга [17]. Однако исследование структуры переднего отдела стопы человека в контексте его структурной организации требует разработки и применения инновационной методологии. Такая методология должна основываться на идентификации и детальном анализе взаимосвязей между отдельными компонентами анатомической структуры, формирующими передний отдел стопы, что позволит более полно и глубоко понять его морфологию. Мы стремимся дать представление о строении переднего отдела стопы человека с помощью AnNA [18]. Используя данные о взаимосвязи между компонентами переднего отдела стопы, AnNA дополняет информацию, содержащуюся во всеобъемлющей концепции формы и предоставляемую традиционной линейной морфометрией, а также позволяет сравнивать различные анатомические особенности стопы человека. За последние 10 лет AnNA получил широкое признание в научном сообществе как инструмент для решения функциональных, эволюционных и онтогенетических вопросов, связанных с опорно-двигательным аппаратом, в том числе с конечностями, у различных таксонов, включая человека [16].

Цель исследования — изучить структурную организацию костей плюсны и фаланг пальцев стопы человека методом анатомического сетевого анализа.

МЕТОДЫ

Дизайн исследования

Проведено одноцентровое одномоментное описательное исследование структурной организации переднего отдела стопы с созданием сетевых моделей на основе данных остеометрии плюсневых костей и фаланг пальцев.

Условия проведения

Исследование проведено на базе кафедры анатомии человека ФГБВОУ ВО «Военно-медицинская академия им. С.М. Кирова» Минобороны России (Санкт-Петербург, Россия).

Критерии соответствия

В исследование включены кости передних отделов (I–V плюсневые кости и фаланги I–V пальцев) правых стоп 100 мужчин в возрасте 22–60 лет из паспортизированной остеологической коллекции Военно-медицинской академии им. С.М. Кирова.

Критерии включения: полный комплект костей переднего отдела стопы (5 плюсневых костей, 5 проксимальных фаланг, 4 средние фаланги, 5 дистальных фаланг); отсутствие дефектов оснований и головок костей, а также выраженных возрастных инволютивных изменений и деформаций.

Исходы исследования

Основной исход исследования

Построена сетевая модель переднего отдела стопы по данным прямой остеометрии плюсневых костей и фаланг пальцев взрослых мужчин. Провёден анализ структурной организации костей переднего отдела стопы, что позволило установить его модульное строение в продольной и поперечной осях.

Методы регистрации исходов

Для моделирования сетей и сетевого анализа использованы показатели длины I–V плюсневых костей (ПК), проксимальных фаланг (ПФ), средних фаланг (СФ) и дистальных фаланг (ДФ) I–V пальцев стопы, измеренные как расстояние между центром суставной поверхности и наиболее удалённой от него точкой на головке кости. Все измерения выполнены в ходе остеометрии при помощи электронного штангенциркуля ЧИЗ ШЦЦ-1 45639 с точностью 0,01 мм (ООО НПЗ «ЧИЗ», Россия).

Для изучения анатомических структур применена методология моделирования на основе сетевого анализа. Построены скелетные анатомические сетевые модели переднего отдела стопы на основе всего набора данных, при этом каждая кость рассматривалась как узел (всего 19 узлов — 5 для ПК, 5 для ПФ, 4 для СФ и 5 для ДФ; рис. 1). Соединения между парами узлов представлены в виде ненаправленных связей. Связь между костями переднего отдела стопы была определена с учётом двух различных типов соединений:

  • позиционного — при этом типе соединения учитывалась взаимосвязь между костями, обусловленная их анатомической номенклатурой и расположением (плюсневые кости, проксимальные, средние и дистальные фаланги);
  • кинематического — этот тип соединения характеризуется наличием связи между костями посредством межфаланговых/плюснефаланговых суставов.

 

Рис. 1. Сетевая модель переднего отдела стопы: а — схема модели; b — схема переднего отдела стопы (цвет костей соответствует цвету группы узлов); ПК — плюсневые кости, розовый цвет; ПФ — проксимальные фаланги пальцев, голубой цвет; СФ — средние фаланги пальцев, зелёный цвет; ДФ — дистальные фаланги пальцев, жёлтый цвет.

 

Мерой количественной оценки связи между узлами служил вес связи, определяемый коэффициентом корреляции Пирсона (r). Топологическая информация о связях узлов была закодирована в квадратных и симметричных матрицах, в которых каждый элемент отражает коэффициент корреляции между двумя анатомическими структурами, представленными соответствующими строкой и столбцом. Таким образом, строки и столбцы матрицы однозначно соответствуют определённым анатомическим структурам, что позволило количественно оценить степень взаимосвязи между ними.

Сетевой анализ выполнен в среде программирования R (v.4.3.1) с использованием функций пакета igraph [19]. Компоновка узлов выполнена при помощи алгоритма Fruchterman–Reingold. Для определения модульности в сетевых моделях использовали алгоритм Spinglass, реализованный на парных взаимодействиях в системе. Алгоритм построен на предположении, что соединения между узлами находятся в сходных состояниях (то есть характеризуются близкими значениями парных коэффициентов корреляции), что определяет морфологический контекст модульности [18]. Для оценки анатомической организации переднего отдела стопы использованы 6 сетевых параметров: количество узлов (N) и количество связей (K) — показатели, которые определяют количество смоделированных анатомических структур, анатомических частей и попарных связей; плотность соединений (D) — показатель сложности сети, отражающий количество существующих связей относительно общего максимально возможного; средний коэффициент кластеризации (С) — мера относительной степени биологической взаимозависимости между частями, рассчитанная как отношение среднего значения суммы связей между всеми соседями каждого узла к максимально возможному значению суммы; средняя длина кратчайшего пути (L) — показатель эффективной близости между анатомическими частями, рассчитанный как среднее значение минимального расстояния между всеми парами узлов, которое измеряется количеством связей, где каждая связь имеет единичную длину; неоднородность соединений (H) — показатель анизомерии, отражающий насколько неоднородны по количеству связей части морфологической структуры (отношение стандартного отклонения количества подключений на узел к среднему числу подключений). В совокупности D, C и L определяют степень интеграции сетей: чем больше число взаимодействий и взаимозависимостей, тем более интегрированной является система, то есть чем выше D и C и ниже L.

Статистические процедуры

Запланированный размер выборки

Размер выборки предварительно не рассчитывали.

Статистические методы

Статистический анализ выполнен в программе OriginPro 2024 (v. 10.1.0.178, SR1; OriginLab Corporation, США).

Перед статистической обработкой количественных данных проводили процедуру исключения выбросов с использованием теста Граббса. Для проверки соответствия эмпирического распределения выборки теоретическому закону нормального распределения использован тест Шапиро–Уилка. Сравнение количественных переменных между двумя группами выполнено с использованием t-теста Стьюдента.

Сравнения средних значений нескольких групп количественных переменных выполнены с помощью дисперсионного анализа (ANOVA) с проверкой гипотезы о равенстве дисперсий (тест Левена). В случае выявления различий между группами, отклоняющих гипотезу о принадлежности выборок к одной и той же совокупности, проводили анализ специфики различий с использованием post hoc теста Бонферрони.

Взаимосвязь между костями переднего отдела стопы оценивали методом корреляционного анализа; вес связей между узлами сети определялся коэффициентами корреляции Пирсона (r), представленными в виде матрицы с учётом топологии соединений между узлами.

В качестве порогового уровня статистической значимости принято значение p < 0,05.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Описательная статистика длины костей переднего отдела стопы представлена в табл. 1. Наблюдается выраженный градиент различий между костями относительно продольной оси стопы — длина костей возрастает в проксимо-дистальном направлении, а их распределение имеет вид: ПК > ПФ > СФ > ДФ. Анализ специфики различий длины костей относительно поперечной оси стопы выявил следующее распределение:

ПК — II > III > IV = V > I;

ПФ — I > II = III > IV > V;

СФ — II > III > IV = V;

ДФ — I > II > III > IV = V.

 

Таблица 1. Средние значения длины костей переднего отдела стопы человека

Кости и их порядковый номер

n

M ± SD, мм

CI, мм

Плюсневые кости

I

97

74,5 ± 7,88

73,7–76,9

II

94

90,6 ± 9,26

88,8–92,5

III

100

81,7 ± 6,77

80,3–83,0

IV

98

78,6 ± 5,71

77,5–79,8

V

100

77,0 ± 9,12

75,2–78,8

Проксимальные фаланги пальцев

I

100

33,1 ± 2,86

32,5–33,6

II

100

25,8 ± 2,20

25,4–26,3

III

98

24,1 ± 2,63

23,6–24,6

IV

96

22,8 ± 1,84

22,5–23,2

V

99

20,0 ± 1,84

19,6–20,3

Средние фаланги пальцев

II

100

14,9 ± 1,49

14,6–15,2

III

96

11,9 ± 1,57

11,6–12,2

IV

99

8,1 ± 1,00

7,9–8,2

V

98

8,1 ± 0,93

7,9–8,3

Дистальные фаланги пальцев

I

94

21,7 ± 2,09

21,3–22,1

II

98

10,3 ± 1,06

10,1–10,5

III

92

8,1 ± 0,91

7,9–8,3

IV

93

6,1 ± 0,79

5,9–6,2

V

93

5,9 ± 0,63

5,8–6,1

Примечание. M — среднее значение; SD — стандартное отклонение; CI — доверительный интервал.

 

Коэффициенты корреляции Пирсона (r) c учётом топологии соединений между узлами (плюсневые кости и фаланги пальцев) представлены в виде матрицы (табл. 2).

 

Таблица 2. Значения коэффициентов корреляции Пирсона (r) между длинами костей переднего отдела стопы человека

Кости

ПК

ПФ

СФ

ДФ

I

II

III

IV

V

I

II

III

IV

V

II

III

IV

V

I

II

III

IV

V

ПК

I

–

0,88

0,84

0,48

0,45

0,92

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

II

–

–

0,80

0,37

0,29

–

0,92

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

III

–

–

–

0,31

0,36

–

–

0,91

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

IV

–

–

–

–

0,78

–

–

–

0,90

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

V

–

–

–

–

–

–

–

–

–

0,61

–

–

–

–

–

–

–

–

–

ПФ

I

–

–

–

–

–

–

0,91

0,68

0,51

0,29

–

–

–

–

0,81

–

–

–

–

II

–

–

–

–

–

–

–

0,88

0,39

0,38

0,92

–

–

–

–

–

–

–

–

III

–

–

–

–

–

–

–

–

0,86

0,42

–

0,91

–

–

–

–

–

–

–

IV

–

–

–

–

–

–

–

–

–

0,83

–

–

0,89

–

–

–

–

–

–

V

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

0,88

–

–

–

–

–

СФ

II

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

0,85

0,25

0,23

–

0,29

–

–

–

III

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

0,79

0,16

–

–

0,81

–

–

IV

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

0,82

–

–

–

0,55

–

V

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

0,78

ДФ

I

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

0,78

0,73

0,68

0,56

II

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

0,45

0,44

0,69

III

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

0,71

0,79

IV

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

0,80

V

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

–

Примечание. ПК — плюсневые кости, ПФ — проксимальные фаланги пальцев, СФ — средние фаланги пальцев, ДФ — дистальные фаланги пальцев; красным цветом обозначен позиционный тип соединения между узлами, синим цветом — кинематический тип соединения.

 

Проанализированы анатомические сети, представляющие передний отдел стопы относительно её продольной и поперечной осей. Анализ взаимосвязи как между узлами внутри модуля, так и между узлами, расположенными в разных модулях, демонстрирует отсутствие группировки внутри каждого модуля, что позволяет различать проксимальный (Мп) и дистальный (Мд) модули относительно продольной оси стопы, а также медиальный (Мм) и латеральный (Мл) модули относительно её поперечной оси. Мп включает I–V плюсневые кости, Мд — фаланги I–V пальцев (рис. 2); Мм включает I–III плюсневые кости и фаланги I–III пальцев, Мл — IV–V плюсневые кости и фаланги IV–V пальцев (рис. 3). Название каждого модуля относится только к его анатомическому положению и исключает любую интерпретацию, связанную с развитием и функционированием переднего отдела стопы. Анализ сетевых моделей показывает, что у женщин организация пястных костей и фаланг пальцев характеризуется более высокой морфологической интеграцией и модульностью, чем у мужчин (см. табл. 1). Количественная оценка основных параметров сетей представлена в табл. 3.

 

Рис. 2. Структурная организация переднего отдела стопы в продольной оси: а — сетевая модель; b — схема топологических модулей; голубой цвет — проксимальный модуль, жёлтый цвет — дистальный модуль.

 

Рис. 3. Структурная организация переднего отдела стопы в поперечной оси: а — сетевая модель; b — схема топологических модулей; голубой цвет — медиальный модуль, жёлтый цвет — латеральный модуль.

 

Таблица 3. Параметры сетевых моделей переднего отдела стопы человека

Параметр

Проксимальный модуль

Дистальный модуль

Медиальный модуль

Латеральный модуль

Количество узлов

5

14

11

8

Количество связей

10

35

18

10

Плотность связей

0,23 ± 0,16

0,31 ± 0,26

0,42 ± 0,29

0,34 ± 0,28

Средний коэффициент кластеризации

0,33 ± 0,23

0,24 ± 0,18

0,28 ± 0,21

0,29 ± 0,22

Средняя длина кратчайшего пути

0,13 ± 0,08

0,19 ± 0,15

0,25 ± 0,16

0,23 ± 0,16

Неоднородность соединений

0,15 ± 0,07

0,28 ± 0,16

0,39 ± 0,21

0,31 ± 0,24

Примечание. Данные представлены в виде среднего значение и стандартного отклонения.

 

Сетевой анализ продемонстрировал, что дистальный и медиальный модули являются более сложными (характеризуются высокими значениями D и C и более низким уровнем L) и менее анизомерными (более низкий уровень H), чем проксимальный и латеральный. Эти данные свидетельствуют о том, что фаланги более взаимосвязаны, чем плюсневые кости. Значения плотности связей (D) и средней длины кратчайшего пути (L) позволяют предположить, что Mд организован более сложно, чем Мп, однако значения среднего коэффициента кластеризации (C) противоречат этой модели; при этом Мм и Мл демонстрируют более высокую схожесть в сложности организации, чем Мд и Мп.

ОБСУЖДЕНИЕ

Результаты проведённого исследования убедительно подтверждают эффективность применения методов сетевого анализа для углублённого изучения структурной организации стопы человека и открывают новые перспективы в данной области. В предыдущих работах показано, что структурная организация переднего отдела стопы у человека определяется различиями морфометрических параметров плюсневых костей и фаланг пальцев, что проявляется в неоднородности пропорциональных соотношений между ними, выявленных с помощью классических методов морфометрии [2].

В ходе исследования созданы анатомические сетевые модели переднего отдела стопы человека. Несмотря на то, что плюсневые кости и фаланги пальцев представляют собой тесно взаимосвязанные модули, полученные результаты подтверждают гипотезу о существовании градиента интеграции в скелете стопы [20]. Развитие, рост и дифференцировка стопы генетически обусловлены и протекают одновременно в трёх плоскостях как непрерывный и скоординированный процесс, что обеспечивает интеграцию её сегментов [4]. Таким образом, формирование структур проксимального (плюсневые кости и проксимальные фаланги) и дистального модулей (средние и дистальные фаланги), а также медиального (I–III плюсневые кости и фаланги I–III пальцев) и латерального (IV–V плюсневые кости и фаланги VI–V пальцев) модулей регулируется совместно, что обусловливает высокую скоординированность анатомических и функциональных взаимоотношений в контексте формирования продольных и поперечного сводов [5]. Выделение медиального и латерального модулей в структуре переднего отдела стопы расширяет классические представления о ключевой роли костной архитектуры в распределении нагрузки при ходьбе [21, 22]. Это согласуется с данными о том, что нарушения анатомических взаимоотношений между элементами медиального модуля (I–II плюсневые кости и проксимальные фаланги I–II пальцев) чаще всего сопряжены с развитием плоскостопия и других деформаций стопы [17]. Более прочные взаимосвязи между элементами каждого из анатомических модулей переднего отдела стопы согласуются с особенностями её морфогенеза относительно продольной и поперечной осей, что обусловлено высокой пролиферативной активностью мезодермальных клеток в дистальной части зачатка стопы [23]. Различия топологической организации модулей переднего отдела стопы связаны с тем, что плюсневые кости и фаланги пальцев достигают анатомической интеграции с помощью разных стратегий организации, что отражает эволюционный мозаицизм. Возможно, выделение многоуровневой структуры в организации переднего отдела стопы в виде проксимального, дистального, медиального и латерального морфологических модулей раскрывает эволюционный аспект локомоторной стратегии перехода от хватательной функции стопы при древесном образе жизни к опорной, которая в совершенстве развита у человека [3, 6]. Результаты исследования подтверждают, что сетевой анализ является важным инструментом для изучения дистальных сегментов посткраниального скелета у человека. Полученные результаты нельзя рассматривать в контексте существования взаимосвязи между модульностью и сложностью костной архитектуры стопы с морфологической точки зрения. В то же время попытки ограничить определение сложности строения скелета стопы подтверждают существование положительной обратной связи между модульностью и структурой. Результаты исследования демонстрируют, что определяющими факторами структурной организации переднего отдела стопы являются морфологическая интеграция и модульность. Это первое исследование, в котором сетевой анализ применён для оценки структурной организации переднего отдела стопы на основе данных остеометрии. Использование AnNA позволяет исследовать какие именно модели интеграции и модульности влияют на структурную организацию дистальных сегментов нижних конечностей у человека. В данном контексте применение AnNA для выявления и сравнения морфологической модульности и интеграции представляет собой перспективный подход для всесторонней оценки и комплексного взгляда на эволюцию и морфологию дистальных сегментов нижних конечностей.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Таким образом, использование сетевых моделей для изучения структурной организации переднего отдела стопы позволило выделить четыре модуля: относительно продольной оси стопы — проксимальный (I–V плюсневые кости) и дистальный (фаланги I–V пальцев); относительно поперечной оси стопы — медиальный (I–III плюсневые кости и фаланги I–III пальцев) и латеральный (IV–V плюсневые кости и фаланги IV–V пальцев). Результаты проведённого исследования демонстрируют, что определяющими факторами структурной организации переднего отдела стопы являются морфологическая интеграция и модульность. Полученные результаты дают новые знания о структурной организации стопы человека с позиции теории сетей.

ДОПОЛНИТЕЛЬНАЯ ИНФОРМАЦИЯ

Вклад авторов. И.В. Гайворонский — руководство исследованием, определение концепции, пересмотр и редактирование рукописи; О.М. Фандеева — работа с данными; П.С. Пащенко — написание черновика рукописи; Г.И. Ничипорук — анализ данных, визуализация; С.В. Виноградов и В.А. Шашков — проведение исследования. Все авторы одобрили рукопись (версию для публикации), а также согласились нести ответственность за все аспекты настоящей работы, гарантируя надлежащее рассмотрение и решение вопросов, связанных с точностью и добросовестностью любой её части.

Этическая экспертиза. Выполнение исследования одобрено независимым этическим комитетом при Военно-медицинской академии им. С.М. Кирова (протокол № 251 от 29.06.2021 г.).

Источники финансирования. Отсутствуют.

Раскрытие интересов. Авторы заявляют об отсутствии отношений, деятельности и интересов, связанных с третьими лицами (коммерческими и некоммерческими организациями), интересы которых могут быть затронуты содержанием статьи.

Оригинальность. При проведении исследования и создании настоящей статьи авторы не использовали ранее полученные и опубликованные сведения (данные, текст, иллюстрации).

Доступ к данным. Все данные, полученные в настоящем исследовании, представлены в статье.

Генеративный искусственный интеллект. При создании настоящей статьи технологии генеративного искусственного интеллекта не использовали.

Рассмотрение и рецензирование. Настоящая работа подана в журнал в инициативном порядке и рассмотрена по обычной процедуре. В рецензировании участвовали два внешних рецензента, член редакционной коллегии и научный редактор издания.

ADDITIONAL INFORMATION

Author contributions: I.V. Gaivoronsky: supervision, conceptualization, manuscript review and editing; O.M. Fandeeva: data curation; P.S. Pashchenko: writing of the original draft; G.I. Nichiporuk: data analysis, visualization; S.V. Vinogradov and V.A. Shashkov: investigation. All the authors approved the version of the manuscript to be published and agreed to be accountable for all aspects of the work, ensuring that questions related to the accuracy or integrity of any part of the work are appropriately investigated and resolved.

Ethics approval: The study was approved by the Independent Ethics Committee of the S.M. Kirov Military Medical Academy (Minutes No. 251 dated June 29, 2021).

Funding sources: No funding.

Disclosure of interests: The authors have no relationships, activities, or interests for the last three years related to for-profit or not-for-profit third parties whose interests may be affected by the content of the article.

Statement of originality: No previously obtained or published material (text, images, or data) was used in this article.

Data availability statement: All data obtained in this study are available in the article.

Generative AI: No generative artificial intelligence technologies were used to prepare this article.

Provenance and peer-review: This article was submitted unsolicited and reviewed following the standard procedure. The peer-review process involved two external reviewers, a member of the Editorial Board, and the in-house science editor.

×

About the authors

Ivan V. Gayvoronsky

Kirov Military Medical Academy; Saint-Petersburg State University

Email: i.v.gaivoronsky@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-6836-5650
SPIN-code: 1898-3355

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Oksana M. Fandeeva

Kirov Military Medical Academy; Academician I.P. Pavlov First St. Petersburg State Medical University

Author for correspondence.
Email: osteolog_oxana@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-3857-7388
SPIN-code: 8320-9471

MD, Dr. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Pavel S. Pashchenko

Kirov Military Medical Academy

Email: pashchenko@vmeda.org
ORCID iD: 0009-0007-4987-9262
SPIN-code: 1035-3261

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

Gennady I. Nichiporuk

Kirov Military Medical Academy; Saint-Petersburg State University

Email: nichiporuk@vmeda.org
ORCID iD: 0000-0001-5569-7325
SPIN-code: 3532-1203

MD, Cand. Sci. (Medicine), Assistant Professor

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Stas V. Vinogradov

Kirov Military Medical Academy; Saint-Petersburg State University

Email: vitista@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-8429-5840
SPIN-code: 9343-0818

MD, Cand. Sci. (Medicine), Assistant Professor

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Vladimir A. Shashkov

Kirov Military Medical Academy

Email: dr.shashkov@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-7360-5970
SPIN-code: 6861-3767

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Saint Petersburg

References

  1. Mahieu C, Salvia P, Beyer B, et al. Metatarsal arch deformation and forefoot kinematics during gait in asymptomatic subjects. Int Biomech. 2019;6(1):75–84. doi: 10.1080/23335432.2019.1642142
  2. Perepelkin AI, Krayushkin AI, Doronin AB, et al. Human autopodium (anatomy of the foot and hand). Volgograd: Volgograd State Medical University; 2020. (In Russ.) ISBN: 978-5-9652-0488-5 EDN: ONYZHN
  3. Fernández PJ, Holowka NB, Demes B, Jungers WL. Form and function of the human and chimpanzee forefoot: implications for early hominin bipedalism. Sci Rep. 2016;6:30532. doi: 10.1038/srep30532 EDN: WSIFID
  4. Petit F, Sears KE, Ahituv N. Limb development: a paradigm of gene regulation. Nat Rev Genet. 2017;18(4):245–258. doi: 10.1038/nrg.2016.167
  5. Perepelkin A, Mandrikov V, Krayushkin A. Mechanical properties of the human foot. Beau Bassin: LAP LAMBERT; 2018. (In Russ.) ISBN: 978-613-7-43013-2 EDN: XMBGJV
  6. Wunderlich RE. The primate forefoot. In: Zeininger A, Hatala KG, Wunderlich RE, Schmitt D, editors. The Evolution of the Primate Foot. Springer International Publishing; 2022. P:73–109. doi: 10.1007/978-3-031-06436-4_5
  7. Harcourt-Smith WEH. Contemporary hominin locomotor diversity. Science. 2024;386(6725):969–970. doi: 10.1126/science.adt8033 EDN: UOOXCE
  8. Klingenberg CP. Studying morphological integration and modularity at multiple levels: concepts and analysis. Philos Trans R Soc Lond B Biol Sci. 2014;369(1649):20130249. doi: 10.1098/rstb.2013.0249
  9. Raff RA. The shape of life: genes, development, and the evolution of animal form. Chicago: University of Chicago Press; 1996.
  10. Conaway MA, von Cramon-Taubadel N. Morphological integration of the hominoid postcranium. J Hum Evol. 2022;171:103239. doi: 10.1016/j.jhevol.2022.103239 EDN: LEUQNQ
  11. Kolmanovsky IA. Primate foot evolution: a new approach to the old problem. Journal of General Biology. 2002;63(4):297–298. EDN: MPLVKZ
  12. Conaway MA, Adams DC. An effect size for comparing the strength of morphological integration across studies. Evolution. 2022;76(10):2244–2259. doi: 10.1111/evo.14595 EDN: FCNQVI
  13. Ziermann JM, Boughner JC, Esteve-Altava B, Diogo R. Anatomical comparison across heads, fore- and hindlimbs in mammals using network models. J Anat. 2021;239(1):12–31. doi: 10.1111/joa.13409 EDN: RZAFSN
  14. McQueen C, Towers M. Establishing the pattern of the vertebrate limb. Development. 2020;147(17):dev177956. doi: 10.1242/dev.177956 EDN: FNQJCT
  15. Rasskin-Gutman D, Esteve-Altava B. Connecting the dots: anatomical network analysis in morphological evodevo. Biol Theory. 2014;9:178–193. doi: 10.1007/s13752-014-0175-x EDN: LPKREE
  16. Diogo R, Molnar JL, Rolian C, Esteve-Altava B. First anatomical network analysis of fore- and hindlimb musculoskeletal modularity in bonobos, common chimpanzees, and humans. Sci Rep. 2018;8(1):6885. doi: 10.1038/s41598-018-25262-6 EDN: RZJBQH
  17. Nikolenko VN, Fomkin RN, Prazdnikov EN. Morphofunctional features of the human foot in normal conditions and in pathology. Saratov: Izdatelʹstvo Saratovskogo gosudarstvennogo meditsinskogo universiteta; 2017. (In Russ.)
  18. Yang Z, Algesheimer R, Tessone CJ. A comparative analysis of community detection algorithms on artificial networks. Sci Rep. 2016;6:30750. doi: 10.1038/srep30750
  19. Csárdi G, Nepusz T. The igraph software package for complex network research. Inter Journal, Complex Systems. 2006;1695:1–9.
  20. McNutt EJ, Zipfel B, DeSilva JM. The evolution of the human foot. Evol Anthropol. 2018;27(5):197–217. doi: 10.1002/evan.21713 EDN: HPQRKE
  21. Foulston J. Biomechanical analysis of foot structure and function. Baillieres Clin Rheumatol. 1987;1(2):241–260. doi: 10.1016/s0950-3579(87)80002-x
  22. Scott SH, Winter DA. Biomechanical model of the human foot: kinematics and kinetics during the stance phase of walking. J Biomech. 1993;26(9):1091–1104. doi: 10.1016/s0021-9290(05)80008-9
  23. Tickle C. How the embryo makes a limb: determination, polarity and identity. J Anat. 2015;227(4):418–430. doi: 10.1111/joa.12361

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
2. Fig. 1. Network model of the forefoot: a — diagram of the model; b — diagram of the forefoot (the colour of the bones corresponds to the colour of the node groups); ПК — metatarsal bones, pink; ПФ — proximal phalanges of the toes, blue; СФ — middle phalanges of the toes, green; ДФ — distal phalanges of the toes, yellow.

Download (189KB)
3. Fig. 2. Structural organisation of the forefoot along the longitudinal axis: a — network model; b — diagram of topological modules; blue — proximal module; yellow — distal module.

Download (223KB)
4. Fig. 3. Structural organisation of the forefoot along the transverse axis: a — network model; b — diagram of topological modules; blue — medial module; yellow — lateral module.

Download (227KB)

Copyright (c) 2026 Eco-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.

Периодический печатный журнал зарегистрирован как СМИ Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор): № 0110212 от 08.02.1993.
Сетевое издание зарегистрировано как СМИ Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор): ЭЛ № ФС 77 - 84733 от 10.02.2023.