CONTEMPORARY VIEWS ON THE EVOLUTION OF THE CORTICAL FORMATIONS OF THE TELENCEPHALON OF MAMMALS AND BIRDS

Full Text

Конечный мозг позвоночных является высшим интегративным центром ЦНС и достигает своего максимального развития у человека. Птицы - крупнейший класс высших позвоночных животных - долгое время оставались вне интересов нейробиологов и нейрофизиологов, занимающихся вопросами эволюции нервной системы. В результате сложились устойчивые представления об отсутствии в полушариях большого мозга птиц развитых корковых формаций. Мнение о том, что основную массу полушарий занимают подкорковые структуры, нашло отражение в существующей классификации отделов полушарий у птиц [1, 2, 4, 9, 15]. Появление современных методов микроскопического анализа и развитие молекулярно-генетических технологий позволили полностью пересмотреть представления об организации и эволюции конечного мозга птиц. В настоящей работе представлен обзор собственных и литературных данных о структуре, системе связей и особенностях развития конечного мозга птиц (в сравнении с млекопитающими). Структура конечного мозга птиц Конечный мозг птиц (telencephalon), как и мозг млекопитающих, относится к инвертированному типу и состоит из двух крупных полушарий с системой латеральных мозговых желудочков, хотя у птиц они развиты слабо. Важно подчеркнуть, что, несмотря на тесные эволюционные связи с рептилиями, мозг птиц значительно больше сопоставим по ряду анатомических показателей с мозгом млекопитающих. Полушария конечного мозга являются самыми крупными из всех отделов мозга и достигают максимальных размеров у врановых, чайковых и воробьиных, чьи индексы энцефализации достигают больших величин. Индекс телэнцефализации (показатель отношения объема полушарий конечного мозга к объему всего мозга) составляет у голубя 4,0, курицы - 3,27, утки - 6,08, сороки - 8,24, грача - 15,68, вороны - 15,38 [8, 9, 43]. Тем не менее характер развития головного мозга у птиц имеет ряд существенных отличий от такового у млекопитающих. Во-первых, формирование головного мозга птиц зависит от типа онтогенеза данного вида. У выводковых птиц мозг к моменту рождения практически сформирован, тогда как у птенцовых птиц (к ним, в частности, относятся и врановые) окончательное формирование мозга продолжается длительное время после рождения. У врановых этот период занимает до года. Во-вторых, развитие мозга и его отделов у птиц в большей степени, чем у млекопитающих, зависит от экологии вида. В третьих, у млекопитающих увеличение общего размера головного мозга происходит в основном за счет увеличения доли конечного мозга, тогда как у птиц этот показатель не обязательно связан с увеличением размеров конечного мозга [13, 35]. У птиц поверхность полушарий, как правило, гладкая и не имеет извилин, характерных для мозга большинства млекопитающих. У некоторых птиц на поверхности полушария располагается небольшая складка, называемая валлекулой (vallecula). Ориентация и ход валлекулы послужили основой макроанатомической классификации конечного мозга птиц, поскольку она отграничивает от основной части мозга особую структуру полушарий - дорсальное возвышение (Wulst) (рис. 1). Первый тип мозга отличается высокой степенью развития Wulst и смещением его в ростральные отделы полушарий. Он встречается у представителей ряда групп птиц: воробьиных (в том числе в семействе врановые - Corvidae), куриных, чайковых, дневных хищников, совиных, голубиных. Второй тип мозга характеризуется относительно слабым развитием Wulst и его смещением в теменно-затылочную область. Этот тип мозга встречается в семействах ржанковых, пастушковых, голенастых, веслоногих, дятлов и попугаев [9, 25, 50, 51]. Гистологическая структура полушарий конечного мозга птиц Согласно классическим представлениям, корковые формации птиц представлены гиппокампальной (Hp) корой, занимающей небольшую часть дорсомедиальной поверхности полушария, и небольшим участком на его дорсальной поверхности - так называемой дорсолатеральной кортикоидной пластинкой (CDL). Степень развития кортикоидной пластинки сильно варьирует у разных отрядов птиц: максимального развития (до 15 % от площади полушария она достигает у куриных и голубиных, минимального (до 8 %) - у утиных, воробьиных. Данные по морфологии, гистохимии, системе связей позволяют рассматривать этот отдел полушарий как компонент лимбической системы конечного мозга высших позвоночных животных [2, 15, 25, 27, 33]. Бóльшую часть дорсальной части полушария формируют структуры гипер-, нео-и палеостриатума, традиционно относимые к подкорковым стриатарным центрам, сравниваемым со стриатумом мозга млекопитающих. Основой таких представлений послужили исследования цитоархитектоники полушарий птиц, показавшие, что они построены по «ядерному» типу, а слоистое «экранное» строение, характерное для корковых формаций полушарий млекопитающих, отсутствует [1, 2, 4, 9, 10, 15, 40, 41, 45]. Однако дальнейшие исследования установили, что дорсальные отделы полушария птиц имеют чрезвычайно сложную цитоархитектонику и нейронную структуру. Их основу составляют мультиклеточные нейроглиальные комплексы различного вида: «ассоциации», представляющие собой группировки клеток (от 3 до 25 на срез), границы между которыми в световой микроскоп практически неразличимы, и «гнезда», включающие от 3 до 15 клеток на срез, границы между которыми хорошо различимы. Анализ серийных срезов и их компьютерная реконструкция показали, что данные комплексы имеют в основном шаровидную или овоидную пространственную организацию. Нейроглиальный индекс, характеризующий сложность цитоархитектонической структуры комплексов, различается в разных полях гипер-и неостриатума, достигая максимальных величин у врановых. В состав комплексов входят нейроны разного типа. Во-первых, это крупные радиальные густошипиковые, аллодендритные клетки с высокой степенью ветвления дендритного дерева. Во-вторых, к ним относятся короткоаксонные, бесшипиковые, звездчатые нейроны идиодендритного класса. Последние, как оказалось, сходны с аналогичными звездчатыми короткоаксонными интернейронами, характерными для неокортикальных структур мозга высших млекопитающих [2, 14, 18, 21, 42, 52]. Так, у врановых и некоторых других представителей отряда воробьиных в дорсальных отделах полушария выявлено до 5 разновидностей короткоаксонных звездчатых нейронов. Если учесть, что количество и разнообразие звездчатых интернейронов (так называемый «индекс звездчатости») являются показателем уровня нейронной дифференцировки нервных центров, то можно утверждать, что по этому параметру врановые не уступают высшим млекопитающим, вплоть до приматов. Уровень сложности нейроглиальных комплексов отличается как в пределах одного полушария (в разных полях гипер-и неостриатума), так и в зависимости от вида птиц. Наиболее сложные комплексы были отмечены в полях гипер-и неостриатума врановых птиц [1, 3, 5, 20]. Данные комплексы можно рассматривать как один из вариантов модульной организации высших интегративных центров головного мозга, однако модули в полушариях мозга птиц имеют другую пространственную организацию, нежели вертикальные корковые модули в неокортексе млекопитающих и человека [19, 40]. Физиология, гистохимия, система связей и развитие мозга птиц В работах Л. В. Крушинского и его учеников было показано, что птицы обладают определенным уровнем развития высшей нервной деятельности, включая элементарную рассудочную деятельность. В пределах класса птиц были обнаружены разные когнитивные способности - от практически полного их отсутствия у голубиных, до высокого их развития у врановых. Как оказалось, врановые по уровню рассудочной деятельности и способности решать сложные логические задачи, основанные на понимании логической структуры задания (тест на экстраполяцию) и их решению в экстренно сложившейся обстановке, не уступают приматам, превосходя по этим показателям хищных млекопитающих. Врановые птицы достигают уровня развития приматов по следующим видам сложных когнитивных тестов: скорости и стратегии образования установки на обучение; способности к оперированию эмпирической размерностью фигур; образованию довербальных понятий; употреблению символов, счету и, особенно, инструментальной деятельности [6-8, 11, 30, 31]. Высокий уровень развития ЦНС птиц подтверждается исследованием системы связей конечного и других отделов их мозга. У птиц обнаружена аналогичная, имеющаяся у высших млекопитающих, система восходящих таламотеленцефальных проекций, по которым в дорсальные отделы полушария поступает разнообразная сенсорная информация. Показано, что в районе Wulst находятся первичные зрительные, соматосенсорные и сомато-моторные проекционные зоны соответствующих таламических афферентов, сходные с таковыми в неокортексе млекопитающих [28, 34, 37]. Так, зрительные проекции Wulst получает от оптического ядерного комплекса (ОPT) дорсального таламуса, являющего, по сути, эквивалентом латеральных коленчатых ядер таламуса млекопитающих [49]. Здесь же обнаружены первичные слуховые проекционные области. Также у птиц формируются мощные нисходящие проекционные пути в моторные и ассоциативные центры стволовой части головного и спинного мозга, сходные с кортико-бульбарными, кортико-спинальными (пирамидными), ретикулоспинальными и вестибуло-спинальными трактами в ЦНС млекопитающих. Как и у млекопитающих, «пирамидный тракт» птиц контролирует сенсорные и моторные функции, особенно через систему сопутствующих рубро-спинальных трактов, проецирующихся на все уровни спинного мозга и мозжечок [25, 29, 33]. Хорошо известно, что уровень нервной деятельности зависит от степени развитии так называемых ассоциативных областей коры, которые получают мультисенсорную информацию из первичных проекционных областей коры, обрабатывают ее и передают «командные» сигналы на соответствующие эффекторные центры мозга. У млекопитающих одной из таких областей в полушариях является префронтальная кора лобной доли. Аналогичная структура обнаружена в полушариях у птиц. Показано, что первичные проекционные зоны Wulst формируют множественные внутриполушарные связи, в том числе в каудальные отделы полушария (по современной классификации - зона nidopallium). Аналогично префронтальной коре млекопитающих этот отдел мозга птиц служат связующим звеном между восходящими сенсорными потоками и нисходящими моторными системами. Кроме того, он образует систему ассоциативных связей с амигдалой, n. accumbens, субпаллиумом. Подобные факты позволяют предположить наличие у птиц в полушариях конечного мозга структуры, аналогичной отделам ассоциативной коры млекопитающих [22, 25, 26, 32, 49]. Важным доказательством сходства кортикальных структур полушарий мозга амниот стали нейроэмбриологические и нейрогенетические исследования последних лет. Показано, что развитие двух основных частей полушарий - паллиума и субпаллиума - находятся у всех позвоночных под контролем определенной группы гомеобоксных генов, которые, в свою очередь, контролируют экспрессию определенной комбинации транскрипционных факторов. Они определяют дорсо-вентральную и ростро-каудальную дифференцировку отделов мозга и присутствуют у всех тетрапод, от амфибий до млекопитающих и птиц. Формирование медиального, дорсального и части латерального паллиума контролируется следующими факторами: Emx1/2, Pax6, Lhx2, Gsh2, а также Tbr1, управляющими дифференцировкой глутаматергических нейронов, типичных для паллиума всех позвоночных. Более того, экспрессия важнейшего в раннем развитии мозга нейротрофического фактора BDNF и выявление маркеров глутаматных рецепторов mGluR2 в структурах «стриатума» мозга птиц и в развивающемся неокортексе у млекопитающих показали, что эти отделы конечного мозга развиваются сходным образом. Сходство подкорковых структур мозга птиц и млекопитающих также подтверждается результатами морфологических, эмбриологических и генетических исследований. Показано, что на ранних этапах эмбриогенеза в вентральных отделах мозга млекопитающих выделяются две гистогенетические зоны: латеральная (LGE) и медиальная (MGE), экспрессирующие различные транскрипционные факторы. У млекопитающих LGE-зона экспрессирует факторы Dlx1 и Dlx2 и формирует в дальнейшем структуры дорсального стриатума (неостриатум) и часть вентрального стриатума (nucleus accumbens и olfactory tuberculum). MGEзона экспрессирует факторы Dlx1, Dlx2, Nkx2,1, Lhx6, Lhx7/8, формируя бóльшую часть вентрального стриатума (pallidum и часть миндалевидного тела). Оказалось, что у птиц эти же факторы контролируют развитие отделов полушария, ранее рассматриваемых как структуры вентрального стриатума (paleostriatum accessorium - РА и paleostriatum primitivum - PP). Более того, один из факторов, экспрессирующийся в стриатуме (Dlx1, Dlx2), отвечает за дифференцировку ГАМК-ергических нейронов, характерных именно для стриатума позвоночных животных [20, 22, 23, 38, 44]. Известно, что у млекопитающих определенным гистохимическим маркером субпаллиальных структур является высокое содержание субстанции Р (SP) и ацетилхолина, а также глутаматергические проекции из паллиума и таламуса и допаминергические проекции из среднего мозга и ствола. У птиц подобные картины наблюдали только в вентральных отделах полушария в районе палеостриатума (PA и PP), а также в районе парольфакторной доли (LPO), что еще раз подтверждает сходство именно этих отделов полушария птиц со структурами стриатума млекопитающих [36, 39, 47]. В свою очередь, морфологический анализ показал, что типы нейронов, выявляемые в районе палеостриатума птиц и стриатума млекопитающих, аналогичны [12, 16]. Таким образом, к базальным, подкорковым центрам конечного мозга птиц в настоящее время можно отнести участки полушарий, расположенные вентральнее линии LMD (lamina medialis dorsalis) и включающие РА, РР и LPO. Также к подкорковым центрам традиционно относят ядра перегородки (септальные ядра, Spt) и ряд мелких ядер в вентральных и вентромедиальных участках полушарий. На основании всех этих данных специалистами, изучающими мозг птиц, в 2004 г. была созвана международная конференция, где и была предложена новая классификация отделов полушарий конечного мозга птиц, в которой нашел cвое отражение вопрос о возможных гомологиях структур полушарий конечного мозга птиц и млекопитающих [20, 22, 25, 27, 46, 48] (рис. 2, таблица). Было окончательно доказано сходство паллиальных и субпаллиальных отделов полушарий конечного мозга птиц и млекопитающих, имеющих при этом различный план строения: у млекопитающих - это слоистые (экранные) неокортикальные формации с модулями преимущественно вертикальной ориентации, у птиц - это диффузные (ядерные) структуры, например, гипер-, мезо- , нидопаллиума, со сложными мультинейронными комплексами (модулями) другой пространственной организации. Это является, на наш взгляд, подтверждением одного из важнейших постулатов «теории параллельных рядов тканевой эволюции» академика А. А. Заварзина, в котором говорится о возможности формирования в процессе эволюции тканевых систем разных вариантов структурной организации нервных центров, способных выполнять при этом сходные по уровню функциональные задачи [5, 20]. Представленные данные указывают на необходимость исправления имеющихся в учебной и научной литературе устаревших сведений о структурно-функциональной организации и эволюции конечного мозга птиц.

About the authors

D. K. Obukhov

St. Petersburg State University

Email: dkobukhov@yandex.ru

T. A Tsekhmistrenko

Russian University of People’s Friendship

Email: tsekhmistrenko_ta@pfur.ru

Ye. V. Pushchina

National Research Center of Marine Biology

Email: puschina@mail.ru

V. A. Razenkova

St. Petersburg State University

Email: valeria.raz@yandex.ru

References

Supplementary files