THE DISTRIBUTION OF CORTICO-THALAMIC PROJECTIONS OF DIFFERENT OF DIFFERENT SOMATOTOPIC REPRESENTATIONS OF PRIMARY MOTOR AND SENSORY CORTEX

Full Text

Концепция отдельной моторной и сенсорной коры, основанная на различиях цитоархитектонической и нейронной организации первичной моторной (MI) и сенсорной (SI) коры, многочисленные электрофизиологические исследования [25], клинические наблюдения [3], а также морфологические данные об отсутствии реципрокных связей между MI и SI [1] явились предпосылкой настоящего исследования. На основе анатомических и физиологических закономерностей, создавших представление о единых таламокорковых системах, важно сопоставить локализацию нисходящих проекций MI и SI на таламус (Т) для определения возможного взаимодействия сигналов, поступающих из них в случае их перекрытия или при дивергентном распределении в отсутствие такового. Предполагается, что высокоинтегрированное, последовательное взаимодействие Т и коры большого мозга осуществляется системой нисходящих и восходящих связей, играющих важную роль в синхронизации активности таламических и корковых нейронов [11]. Данные исследований нисходящих связей MI и SI, выполненных различными, а порой одними и теми же методами, довольно противоречивы. Так, показано отсутствие различий корковоталамической проекции MI и SI как у кошки [24], так и обезьяны [4]. При этом в других исследованиях отмечена преимущественная проекция MI на вентробазальный (VB) комплекс и вентролатеральное (VL) ядро Т в отличие от SI, проецирующейся исключительно на VB-комплекс [12, 16]. Более детально корково-таламические связи отдельных соматотопических представительств SI изучены у обезьян [14, 16]. Показана соматотопически организованная проекция различных корковых центров SI на каудальную часть Т, преимущественно на VB-комплекс [16]. Цель настоящего исследования - определение топографической организации корково-таламических эфферентных моторных представительств различных частей тела, сопоставление количественных характеристик нисходящих проекций, определяющих основные реципиенты каждого моторного представительства МI в ядрах Т, а также выявление слоев коры и плотности расположения в них клеток, дающих начало корково-таламическим волокнам, источникам афферентации VL-ядра T. Материал и методы. Эксперименты проведены на 20 кошках, которым электролитически разрушали небольшие участки различных соматотопических представительств МI и S1. Для гистологического анализа использован архивный материал, хранившийся в виде препаратов, окрашенных по методу Наута-Гигакса [20]. Кроме того, на 6 кошках проведена дополнительная серия экспериментов с микроионтофоретическим введением пероксидазы хрена (ПХ) в VL-ядра Т для определения ретроградно маркированных клеток коры, дающих начало корково-таламическим волокнам по методу M. M. Mesulam [18]. На основании полученных препаратов был создан оцифрованный банк срезов. Поля сенсомоторной коры определяли по атласу [9]. Соматотопические представительства разных частей тела в MI определяли согласно карте [21]. Ядра таламуса идентифицировали по H. H. Jasper и G. A. Ajmone-Marsan [10] в сопоставлении с анализом наших препаратов, поскольку стереотаксические координаты не могут быть критериями цитоархитектонических границ [23]. На препаратах, окрашенных по методу Наута-Гигакса [20], подсчитывали количество дегенерирующих волокон (ДВ) на сетке размером 1,5 мм2 (об. 40, ок. 7). При этом выбирали участки с максимальной их плотностью расположения. В каждом ядре проводили 10 подсчетов. Определяли среднее значение и 95% доверительный интервал. Результаты исследования. При локальном разрушении поля 4у - моторного представительства передних конечностей в латеральной сигмовидной извилине близко к латеральному краю крестовидной борозды (рисунок, К14) -ДВ направлялись от очага разрушения в составе внутренней сумки в Т. Количество ДВ в ростральной части Т в ретикулярном (R) ядре на уровне фронтали Fr 12,5 составляло 130-190 (167±6). В вентральном переднем (VA) ядре ДВ обнаружено не было. Каудальнее на уровне Fr 11,5 количество ДВ в R-ядре составляло 190-260 (228±7). Обильная дегенерация волокон наблюдалась в медиальной части вентрального заднелатерального (VPLm) ядра, где количество ДВ достигало 400-450 (428±5). Значительное число ДВ наблюдалось также в вентромедиальной части VL-ядра, где их количество составляло 320-420 (360±10). Единичные ДВ были обнаружены в центральном латеральном (CL) ядре 25-50 (36,9±2,8). На уровне Fr 11 количество ДВ в отмеченных выше ядрах Т совпадало с тем же на уровне Fr 11,5. Каудальнее на уровне Fr 10,5 количество ДВ резко убывало и составляло в VPLm-ядре 30-90 (64±6) ив VL-ядрах 30-85 (61±6). На уровне Fr 10,0 и каудальнее ДВ не наблюдалось. Кроме ядер R, VPL, VL и частично ядра CL, в остальных ядрах Т ДВ также обнаружено не было. При локальном разрушении поля 4у - моторного представительства задних конечностей в медиальной части задней сигмовидной извилины (см. рисунок, К12) ДВ в составе внутренней сумки спускались в Т. В ростральной части последнего на уровне Fr 12,5 ДВ переходили из внутренней сумки в R-ядро, где их количество составляло 200-320 (272±11). В вентральном переднем ядре (VA) ДВ не прослеживались. Каудальнее на уровне Fr 11,5 основная часть ДВ переходили из R-ядра в латеральный край ядра VPLl. На этом уровне количество ДВ в R-ядре составляло 270-350 (307±8), в VPLl-ядре, соответственно, 270-350 (308±9). Небольшое число ДВ 50-110 (81±6) наблюдалось также в VL-ядре. Единичные ДВ были в ядре CL. В VPLm-ядре и вентромедиальном (VM) ядре ДВ обнаружены не были. Не было ДВ также в остальных ядрах Т. При локализации очага разрушения в медиальной части передней сигмовидной извилины (поле 6ab, пограничном с полем 4у) - моторном представительстве туловища, шеи и отчасти плеча (см. рисунок, К13) ДВ проходили в составе внутренней сумки в ядро R на уровне Fr 12,5. В этом ядре количество ДВ составляло 160-200 (181±4). На уровне Fr 11,5 ДВ переходили из R-ядра в ядра VPL и VL и далее следовали в ядро VM. Количество ДВ в R-ядре составляло 110-165 (142±6), в ядре VPL 30-120 (78±30), в VL 80-210 (135±42) и, наконец, в ядре VM 80-167 (116±30). Несколько каудальнее, на уровне Fr 11 количество ДВ в R-ядре составляло 180-240 (198±32), в ядрах VPL 90-167 (116±30), в VL 80-210 (139±52) ив VM 80-167 (116±30). Каудальнее (Fr 10,5) ДB в Т не наблюдались. При локальном разрушении поля 6ab - моторном представительстве головы и лица в нижней части передней сигмовидной извилины над пресильвиевой бороздой К15 небольшое количество ДВ направлялись к ростральной части Т и оканчивались в R-ядре на уровне Fr 12,5. Количество ДВ в этом ядре составляло 30-90 (60±6). Каудальнее на уровне Fr 11,5 ДВ переходили из R-ядра в часть VPLm и VL-ядер. Количество ДВ составляло в части VPLm и в ядрах 35-100 (68±7), в VL 16-50 (37±4) ив VM 35-100 (68±7). Количество ДВ на уровне Fr 11,0 совпадало с таковым на уровне Fr 11,5. Каудальнее, на уровне Fr 10,5 количество ДВ в R-ядре составляло 90-167 (116±30), в части VPLm 120-170 (142±6), ядрах VL 20-60 (37±4) и VM 110-150 (142±6) и были единичными в ядре CL. ДВ прослеживались на уровне Fr 10, эти волокна оканчивались в вентральном заднемедиальном (VPM) ядре, количество их составляло 70-100 (88±5). Следует указать на незначительное число эфферентных волокон, направляющихся из моторного представительства головы и лица в ядра Т, и на то, что они тонкие, выявляющиеся лишь при 400-кратном увеличении. При локализации очага разрушения в полях 3a, 3b, 2, 1 - сенсорном представительстве передних конечностей, туловища, лица и проксимальных частей задних конечностей в верхнелатеральном крае латеральной сигмовидной извилины кзади от закрестовидного возвышения (PCD) ДВ, в отличие от предыдущих случаев, не прослеживались в ростральной части Т на уровне Fr 12, 11,5 и 11. ДВ появлялись на уровне Fr 10,0, при этом их количество в R-ядре составляло 300-405 (380±11), в VPLm и VPLl частях 350-450 (408±28) и в ядре VPM 120-200 (149±26). На уровне Fr 9,5 количество ДВ и R-в VPL-ядрах составляло 115-160 (131±4), ав VPM - 70-110 (88±5). Каудальнее ДВ в Т обнаружены не были. Таким образом, как следует из изложенного, наиболее обширными, массивными корковоталамическими связями отличается моторное представительство передних конечностей. Эфферентные волокна отмеченного представительства почти равномерно распределялись в VPL-, VL-и R-ядрах на уровне Fr 12,5 - 11 (см. рисунок, К14). Количество эфферентных волокон представительства задних конечностей несколько уступало таковому представительства передних конечностей. Эфферентные волокна коркового центра задних конечностей оканчивались в тех же ядрах Т (VPL, VL, R) на уровне Fr 12,5 - 11,0 (см. рисунок, К12). Количество корково-таламических волокон моторного представительства туловища и шеи было значительно меньше. Эти волокна оканчивались в ядрах VPL, VL, R и VМ на уровне Fr 12,5 - 11,0 (см. рисунок, К13). Минимальное число эфферентных волокон в Т наблюдалось при разрушении моторного представительства лица и головы. Эти волокна оканчивались в ядрах VPL, VL, R, VМи VPM на уровне Fr 11,5 - 10,0 (см. рисунок, К15). При разрушении SI кзади от PSD с вовлечением в очаг разрушения сенсорного представительства задних, передних конечностей и лица массивная проекция ДВ наблюдалась в каудальном крае Т в ядрах VPL, R и VPМ на уровне Fr 10,0 - 9,5 (см. рисунок, К10). Обсуждение полученных данных. Результаты настоящего исследования свидетельствуют о локальном, дискретном распределении корково-таламических эфферентных волокон нейронов MI и SI в ядрах Т. Эти различия касаются как рострокаудальной ориентации эфферентных волокон нейронов MI и SI, так и ядер Т, являющихся основными реципиентами полей 4уи 6ab MI. Так, согласно полученным данным, основными реципиентами полей 4уи 6ab являются ядра VPL, VL, R и VPM, расположенные, преимущественно, в ростральной части Т на уровне Fr 11,5 и 11,0 в отличие от SI (поля 1, 2, 3a, 3b), проецирующейся на каудальный край Т (Fr 10,0 и 9,5) на ядра VPL, VPM и R. Иначе говоря, наблюдается более обширная проекция MI с эффективным вовлечением, помимо VB-комплекса и R-ядер, также VL-ядра, в отличие от SI с локальным распределением эфферентных волокон, не выходящих за пределы VB-комплекса и ядра R. Результаты настоящего исследования относительно ориентации и окончания эфферентных волокон MI, помимо VB-комплекса ядер также в VL-ядре, а SI исключительно в VB-комплексе, согласуются с данными, полученными на кошках [12] и обезьянах [16, 25] и совпадают со сведениями об аналогичных реципрокных связях ростральной части (VPL, VL с MI и каудальной части VPL с SI) [25]. Следует отметить, что, несмотря на локальность распределения корково-таламических эфферентных волокон нейронов MI в ростральной части VPL (Fr 11,0) и SI - соответственно в каудальной (Fr 10,0), незначительная разница в их ориентации во фронтальной плоскости (не более 1 мм) свидетельствует о возможном перекрытии моторных и сенсорных эфферентных проекций на Т у кошки. Об этом свидетельствует общность цитоархитектонической организации искусственно разделенных, отмеченных частей VPL-ядра у кошки [23] и обезьяны [13], вероятно, обеспечивающая взаимодействие клеток VPL-ядра в проведении корковых импульсов, исходящих как от МI, так и от SI. При этом, важная роль в целостной работе VPL-ядра принадлежит рассеянным ретикулярным клеткам с их длинными, иногда доходящими до 2 мм дендритами, собирающими импульсацию в широком бассейне клеток и сложными аксонными системами, с многочисленными коллатералями, влияющими на соседние нейроны [2]. Вероятно, этим объясняются клинические наблюдения у больных с очагами повреждения в Т, проявляющимися гемиплегией и гемипарезами, в отличие от нарушений исключительно двигательных функций при локальных корковых разрушениях MI и чувствительных - SI [3]. Помимо особенностей проекции и рострокаудальной ориентации корково-таламических эфферентных волокон из MI и SI, выявлены существенные различия в локализации проекционных волокон разных соматотопических представительств MI в ядрах Т. Так, показана преимущественная проекция моторного представительства передних конечностей, а также лица и головы на медиальную часть VPL-ядра, представительства задних конечностей - на латеральную часть этого ядра, и, наконец, представительства туловища, лица и головы, помимо VPL-на VM-, а представительства лица и головы и на VPМ-ядро. Таким образом, локальность организации эфферентных проекций корковых представительств разных частей тела на ядра Т, именно моторного представительства задних конечностей на латеральную часть VPL-ядра, передних конечностей на его медиальную часть, туловища и шеи, помимо VPL-ядра на VM-ядро, головы и лица также на VPM-ядро, свидетельствует о гомункулярной организации Т у кошки, аналогичной корковой. Полученные результаты в общих чертах совпадают с литературными данными распределения корковых эфферентных проекций у кошек [25] и обезьян [16]. Как следует из результатов настоящего исследования, почти равномерное распределение корково-таламических волокон моторного представительства передних конечностей в ядрах Т (VPL, VL, R), превышающее число нисходящих эфферентных волокон из остальных моторных представительств MI, свидетельствует о максимальном вовлечении отмеченных ядер Т в двигательные реакции, исходящие из коркового центра передних конечностей. Этим, вероятно, обусловлено у людей с разрушением VL-ядра при болезни Паркинсона уменьшение амплитуды тремора пальцев рук [5]. При сопоставлении распределения количества эфферентных волокон от нейронов МI в ядрах VPL и R было обнаружено почти одинаковое их число, что подтверждает данные E. G. Jones [1] об окончании всех коллатералей эфферентных волокон коры, идущих в эти ядра. Как следует из результатов настоящего исследования, равное количество волокон в ядрах VPL и R, зависящее от локализации очага разрушения, свидетельствует о том, что в реализацию двигательных команд, исходящих от различных соматотопических представительств, вовлекается почти одинаковое количество клеток этих ядер. E. G. Jones [11] предполагает, что наличие коллатералей того же корково-таламического волокна, идущих к ГАМК-ергическим клеткам R-ядра, делает возможным для коры оказывать более глубокое дисинаптическое тормозное действие на релейные клетки Т. При этом, несмотря на почти одинаковое число кортико-фугальных волокон, оканчивающихся в R-и VPL-ядрах, результаты P.Golshani и соавт. [6] о значительном превышении числа корково-таламических рецепторов глутамата в R, чем в VPL-ядре, свидетельствуют о более эффективном кортико-фугальном влиянии коры на R-чем на VPL-ядро. Сопоставление количества волокон в VPL-и VL-ядрах показало, что в отличие от моторного представительства передних конечностей с аналогичным числом равномерно проецирующихся на VPL-и VL-ядра, количество эфферентных волокон моторного представительства задних конечностей в VL-ядре почти в 2,5 раза уступает числу волокон в VPL-ядре. Менее значительное различие соотношения количества эфферентных волокон в VPL-и VL-ядрах наблюдается при разрушении моторного представительства лица и головы. В отличие от предыдущих случаев небольшое превышение числа эфферентных волокон в VL-ядре над таковым в VPL-ядре наблюдалось при локализации очага разрушения в моторном представительстве туловища и шеи на уровне Fr 11,5 и 11,0 уК13, что подтверждает данные E. Rinvik [24] о преимущественной проекции передней сигмовидной извилины на VL-ядро. Однако, как следует из настоящего исследования, только верхняя часть передней сигмовидной извилины, прилежащая к крестовидной борозде (моторное представительство туловища и шеи), более массивно проецируется на VL-ядро. Таким образом, в отличие от аналогичного билатерального распределения количества эфферентных волокон нейронов MI в VPL-и R-ядрах, выявлены различия этих показателей моторных представительств в VPL-и VL-ядрах. Массивное вовлечение VL-ядра в организацию корково-таламических проекций моторных представительств передних конечностей, туловища и шеи, вероятно, обеспечивает более эффективное его участие в механизмах корковых импульсных потоков, исходящих из отмеченных выше центров MI. Кроме того, в реализации нисходящих корковых команд выявленные нами массивные проекции моторных представительств передних конечностей, а также туловища и шеи на VL-ядро, являющееся основным местом приложения импульсов, поступающих из центральных ядер мозжечка, могут иметь определенное значение для понимания деятельности корково-таламо-мозжечковой системы влияний. Результаты настоящего исследования о значительной конвергенции проекции моторных представительств передних конечностей, туловища и шеи на VL-ядро совпадают с аналогичными данными, полученными нами при введении ретроградного маркера ПХ в VL-ядро Т. При этом меченые нейроны в большом количестве локально распределялись в моторном представительстве передних конечностей - в поле 4у (латеральной сигмовидной извилине), туловища и шеи - в поле 6ab (верхний край передней сигмовидной извилины). Небольшое число меченых нейронов наблюдались в моторном представительстве задних конечностей, головы и лица. Что касается послойного распределения, ретроградно маркированные нейроны при введении ПХ в VL-ядро были локализованы преимущественно в VI и нижней части V слоев полей 4y и 6ab, что совпадает с аналогичными данными, полученными на кошках [19], мышах [17, 22] и обезьянах [15]. Таким образом, распределение корковоталамических волокон далеко не случайно, оно специфично для каждого моторного представительства как в отношении локализации, так их количества, определяющего степень вовлечения и эффективность участия каждого ядра Т в проведении импульсных потоков, исходящих из определенного моторного представительства коры. При этом доминирующая корково-таламическая проекция свидетельствует о большей задействованности таких ядер Т в осуществлении функциональной специализации определенных соматотопических представительств MI. Результаты настоящего исследования локального распределения эфферентных волокон разных соматотопических представительств коры в Т совпадают с аналогичным распределением афферентных волокон кожной и мышечно-суставной чувствительности, восходящих от тех же частей тела в VB-комплекс [13, 17]. Микроэлектродными исследованиями [27] подтверждена концепция четырех соматотопически организованных релейных ядер в VB-комплексе, в каждом из которых доминирует субмодальный вход от определенной части тела, а именно, представительства лица и головы в медиальном крае VB-комплекса, латеральнее - представительства передних конечностей, затем задних, медиолатерально - туловища и в самом латеральном крае - представительство хвоста. Иначе говоря, корковый эфферентный выход MI, пространственно организованный по соматотопическому принципу, взаимодействует в VB-комплексе с восходящими афферентными волокнами, несущими чувствительную информацию от аналогичных частей тела. Известно, что имеются различия структурной организации корково-таламических эфферентных и восходящих афферентных волокон, которые, соответственно, являются вероятностными и доминантными [2]. Последние обеспечивают надежность проведения информации. Незначительная таламокорковая проекция восходящих волокон [11] предполагает более эффективное участие именно релейных клеток таламуса в организации двигательного поведения. Исходя из изложенного, можно согласиться с предположением R. W. Guillery и S. M. Sherman [8] о том, что таламокорковые проекции обеспечивают кору информацией с более низкого уровня на следующий, более высокий уровень. Как следует из результатов настоящего исследования, топическая организация корково-таламических связей, особенности количественных характеристик, обеспечивающих степень вовлечения каждого из исследованных ядер Т в контроль двигательной активности, исходящей из локального коркового центра, свидетельствует о задействовании исследованных ядер в осуществлении функциональной специализации определенных соматотопических представительств МI. Т и кора мозга представляют собой высокоинтегрированную единицу, которая динамически регулирует таламическую афферентацию периферических данных, трансформируя интегративную активность обратно к коре [7].

About the authors

N. M. Ipekchyan

L. A. Orbeli Institute of Physiology NAS RA

Email: nipekchyan@gmail.com
Laboratory of Physiology of the Autonomic Nervous System, Laboratory of Sensorimotor Integration

S. A. Badalyan

L. A. Orbeli Institute of Physiology NAS RA

Email: biosuso@mail.ru
Laboratory of Physiology of the Autonomic Nervous System, Laboratory of Sensorimotor Integration

References

Supplementary files