Histological features of the structure of the portal vein of the liver and splenic vein in portal hypertension

Cover Page


Cite item

Full Text

Abstract

BACKGROUND: Studies on the morphological and hemodynamic changes in the structure of the portal vein of the liver and the splenic vein in various pathologies, one of which is portal hypertension, remains relevant.

AIM: To perform a histological study on the structure and thickness of the membranes of the portal vein of the liver and splenic vein in people of different age groups with normal conditions and with portal hypertension.

MATERIALS AND METHODS: Sectional material for the study of the portal vein of the liver and splenic vein was obtained from 89 people aged 7–30 years old who died from injuries incompatible with life. A total of 57 cases had a history of portal hypertension during life, and the remaining 32 cases were considered as controls. The cellular and tissue components of the vein walls were studied in paraffin sections stained with hematoxylin–eosin and Van Gieson’s stain (picric acid and fuchsin) using Weigert’s hematoxylin.

RESULTS: The thicknesses of the inner and middle membranes of venous vessels significantly increased in all age groups with portal hypertension relative to those in the control. The pathological features of changes in the thickness and microstructure of the components of the portal vein wall of the liver and splenic vein in topographically different parts of the veins were observed.

CONCLUSION: The histological and morphometric examination of the wall of the portal vein of the liver and the splenic vein in normal cases and cases of portal hypertension syndrome in different age periods revealed not only the structural features of the portal vein of the liver and splenic vein, but also the features of age-related pathomorphological changes in the individual parts of the veins and in each of the membranes. Such features are of considerable interest for clinical medicine.

Full Text

ВВЕДЕНИЕ

В настоящее время вопросом изучения топографии и гемодинамики воротной вены печени (ВВП) и селезёночной вены (СВ) активно занимаются многие авторы [1, 2]. Но до сих пор остаются актуальными исследования морфологических показателей ВВП и СВ при различных патологиях [3], одна из которых — портальная гипертензия (ПГ). Во многом неясными остаются патоморфологические изменения в печёночных венах и СВ, расположенных на разных полюсах портальной системы. Как известно, в основе патогенеза у больных с ПГ, по данным отечественных и зарубежных авторов, лежит препятствие портальному кровотоку с последующим ремоделированием и капилляризацией синусоидов [4, 5]. Данные процессы приводят к дисфункции эндотелия сосудов венозной системы и структуры синусоидальных эндотелиальных клеток [6, 7]. Нормальный кровоток в синусоидных капиллярах печени определяется функциональным состоянием клеточных элементов на разных её уровнях [8, 9]. Наиболее частыми причинами ПГ у детей служат врождённый фиброз печени и аномалии развития ВВП, которые приводят к сужению просвета и обеднению внутрипечёночной сосудистой сети [10]. Равным образом эти положения относятся и к системе СВ [11–13]. При этом до сих пор не изучены толщина стенки, диаметр и другие морфометрические показатели данных сосудов в норме и при ПГ.

Цель — гистологическое исследование строения и толщины оболочек воротной вены печени и селезёночной вены в разных возрастных группах в норме и при портальной гипертензии.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Исследованы фрагменты стенки ВВП и СВ в их начальной, средней и конечной части. Секционный материал собран в патологоанатомических отделениях Ставропольской краевой клинической больницы и Городской клинической больницы скорой медицинской помощи города Ставрополя в течение 2006–2016 гг. Фрагменты вен получены от 89 человек в возрасте от 7 до 30 лет, погибших от травм, несовместимых с жизнью. Распределение по возрастным группам: дети от 7 до 12 лет — 18, подростки от 13 до 17 лет — 16, юноши от 18 лет до 21 года — 24, взрослые — 31 человек. Гендерный состав: мужской пол — 58 наблюдений (65,2%), женский пол — 31 (34,8%). При жизни у 57 пациентов в анамнезе отмечена ПГ (основная группа). Остальные 32 случая рассматривались в качестве контроля (в анамнезе исследуемые вены — в состоянии нормы).

Исследованы фрагменты СВ и ВВП в начальном, среднем и конечном отделах. Клеточные и тканевые компоненты стенок вен изучали на парафиновых срезах толщиной 2–4 мкм, окрашенных гематоксилином–эозином, а также по Ван-Гизону (пикриновая кислота и фуксин) с применением гематоксилина Вейгерта. Для получения изображений препаратов использовали микроскоп производства компании «Микромед» (Россия) и цифровую камеру Lumix DMC-TZ18 (Panasonic, Япония). Толщину стенки венозного сосуда и отдельных её оболочек измеряли на оптических изображениях продольных и поперечных срезов при помощи компьютерной программы «ВидеоТесТ Морфология 5.0» («Зенит», Россия). Для анализа количественных данных применяли стандартные методы вариационной статистики. Для всех методов статистической обработки данных уровнем значимости считали p ≤0,05.

Этическая экспертиза

На основании Федерального закона от 21 ноября 2011 г. № 323-ФЗ «Об основах охраны здоровья граждан в Российской Федерации» (редакция, действующая с 1 сентября 2022 года) взято информационное согласие родственников умерших на использование секционного материала для научно-исследовательских работ. Данный вид исследования и способ взятия материала одобрены на заседании этического комитета Ставропольского государственного медицинского университета (протокол № 5 от 15.09.2010).

РЕЗУЛЬТАТЫ

В контрольной группе погибших (без ПГ в анамнезе) во всех исследуемых возрастных категориях наблюдалось увеличение толщины всех изучаемых фрагментов ВВП и СВ.

В основной группе (ПГ в анамнезе) показатели относительной толщины внутренней и средней оболочек начальной части ВВП значимо различаются в изучаемых возрастных категориях (p ≤0,05) (табл. 1). При этом одна и та же оболочка стенки вены имела в различных отделах неравномерную толщину с большим разбросом цифровых данных.

 

Таблица 1. Возрастные изменения толщины оболочек воротной вены печени в группах — основной (портальная гипертензия в анамнезе) и контрольной (без портальной гипертензии в анамнезе)

Table 1. Age-related changes in the thickness of the coats of the portal vein of the liver in the main groups (portal hypertension in history) and control (without portal hypertension in history)

Группа / Group

Возрастная категория, лет / Age category, years

Толщина оболочки стенки вены, мкм / Vein wall coat thickness, µm

внутренняя оболочка / inner coat

вредняя оболочка / middle coat

наружная оболочка / outer coat

отдел / segment

начальный / starting

средний /middle

конечный / ending

начальный / starting

средний /middle

конечный / ending

начальный /starting

средний /middle

конечный /ending

Контрольная / control

7–12

7,3±0,9

10,2±0,8

8,0±0,9

22,7±4,4

16,5±2,1

21,3±5,0

149,0±25,1

146,7±19,6

156,9±16,7

13–17

9,5±1,9

13,3±1,8

10,4±1,2

29,7±3,3

21,5±4,3

28,1±5,6

194,3±27,3

191,4±22,4

188,3±23,4

18–21

11,0±0,8

15,3±3,3

12,9±1,6

34,1±2,7

24,8±4,4

36,8±4,5

223,5±26,2

220,2±12,2

235,4±21,4

22–30

14,6±3,8

20,4±5,7

15,9±3,2

45,5±7,7

33,0±3,8

43,0±4,5

297,9±28,8

293,5±27,4

313,9±43,3

Основная / main

7–12

22,5±2,0*

26,9±4,1*

18,7±2,2*

38,7±2,0*

38,8±4,2*

32,6±4,8

131,5±28,3

146,2±17,7

154,6±19,5

13–17

37,5±2,2*

36,7±3,4*

25,5±2,8*

52,8±6,7*

53,0±4,2*

44,5±4,9*

179,2±18,7

199,4±20,2

210,8±12,1

18–21

41,3±2,7*

40,4±4,7*

28,1±2,5*

58,1±4,1*

58,3±4,7*

49,0±4,2

197,2±12,4

219,4±19,8

231,9±22,9

22–30

59,0±5,0*

57,7±6,2*

40,1±5,6*

83,0±6,5*

83,2±4,6*

69,9±4,6*

281,7±27,2

313,4±24,1

331,3±21,2

* различия статистически значимы при p <0,05 по сравнению с контрольной группой / Differences are statistically significant at p <0.05 compared with controls.

 

В СВ в норме также наблюдали увеличение толщины всех оболочек в разных возрастных группах. В различных отделах вены при ПГ показатели толщины внутренней оболочки мало отличались друг от друга, но в средней оболочке всегда наблюдалась тенденция к увеличению толщины от начального отдела к конечному (табл. 2). На фоне ПГ отмечаются значительные разрастания соединительной ткани во всех оболочках СВ, а также пертурбация показателей внутренней и средней оболочек.

 

Таблица 2. Возрастные изменения толщины оболочек селезёночной вены в группах — основной (портальная гипертензия в анамнезе) и контрольной (без портальной гипертензии в анамнезе)

Table 2. Age-related changes in splenic vein coat thickness in the main group (with a history of portal hypertension) and control group (without a history of portal hypertension)

Группа / group

Возрастная категория, лет / Аge category, years

Толщина оболочки стенки вены, мкм / Vein wall coat thickness, µm

внутренняя оболочка / inner coat

средняя оболочка / middle coat

наружная оболочка / outer coat

отдел / segment

начальный / starting

средний /middle

конечный / ending

начальный / starting

средний /middle

конечный / ending

начальный / starting

средний /middle

конечный /ending

Контрольная / control

7–12

14,8±1,0

18,9±1,2

10,9±1,0

19,1±2,1

14,7±6,0

17,1±1,2

114,3±27,2

112,0±14,95

129,3±10,6

13–17

17,6±2,0

24,7±1,4

14,3±2,5

24,9±2,8

19,2±1,7

22,3±3,6

149,1±31,4

146,1±26,7

152,5±14,2

18–21

20,3±1,9

28,5±2,6

18,4±1,5

28,6±4,8

22,1±2,4

25,6±2,1

171,5±29,8

168,0±15,1

180,4±20,9

22–30

27,0±4,6

37,9±2,7

21,8±2,4

38,1±3,4

29,4±2,5

34,5±4,3

228,6±25,5

224,9±11,3

240,5±19,7

Основная / main

7–12

12,1±1,2

13,23±1,0*

16,6±2,6*

33,2±3,9*

45,7±4,0*

30,9±2,6*

125,6±12,9

119,9±8,9

123,2±15,6

13–17

16,5±2,2

18,0±1,6*

22,6±2,0*

45,3±2,2*

63,4±7,8*

42,2±3,1*

171,3±19,2

163,6±18,0

168,0±18,0

18–21

18,1±1,0

19,9±2,3*

24,9±2,3*

49,8±7,8*

68,6±3,7*

46,4±5,7*

188,4±13,0

179,9±13,7

184,8±11,1

22–30

25,9±3,2

28,35±4,79

35,5±2,7*

71,2±6,6*

98,0±8,3*

66,2±8,0*

269,2±21,1

257,0±21,7

264,0±21,0

* различия статистически значимы при p <0,05 по сравнению с контрольной группой / Differences are statistically significant at p <0.05 compared with controls.

 

При гистологическом изучении стенок ВВП у детей 7–12 лет основной группы установлено, что в начальном отделе данной вены оболочки слабо различимы и в значительной степени склерозированы. Мышечные клетки в круговом слое средней оболочки расположены циркулярно (рис. 1).

 

Рис. 1. Мышечные элементы стенки начального отдела воротной вены печени при портальной гипертензии. Возраст погибшего — 11 лет. Окраска по Ван Гизону, ×200.

 

Сосуды, питающие стенку вены, располагаются в периферийном отделе средней оболочки. Коллагеновые волокна более выражены в наружной оболочке, где имеют различную толщину и длину. В среднем слое волокна значительно тоньше и рыхлее, обнаруживаются местами и часто окрашены пикринофильно, что свидетельствует об изменении их структуры. Склерозированы и остальные оболочки вены. Эластические волокна увеличены во всех слоях сосуда. Отмечается гиперэластоз в средней оболочке. Внутренняя эластическая мембрана имеет неравномерную толщину, местами сегментирована и разволокнена. Эластические волокна во всех оболочках вены часто располагались беспорядочно, в средней оболочке заметен их распад и разрыв.

Внутренняя оболочка конечной части вены — без особых изменений, хотя толщина её увеличена по сравнению с нормой и равна 18,7±2,2 мкм (в норме — 8,0±0,9 мкм). Внутренняя эластическая мембрана — неравномерной толщины, иногда отмечалось её расщепление на две пластинки. Средняя оболочка заметно утолщена за счёт соединительной ткани. В стенках конечной части ВВП коллагеновые волокна — в фазе компенсации, а в средней оболочке они преимущественно тонкие и значительно компактнее, чем в наружной. Аналогичные патоморфологические изменения наблюдались у 5 подростков 13–17 лет и в принципе мало отличались от таковых в детской группе.

У детей 7–12 лет просвет сосуда в начальной части СВ имел неправильную форму. Внутренняя оболочка представляла тонкую прослойку соединительной ткани под эндотелием. Средняя оболочка имела неравномерную толщину, состояла из циркулярно расположенных мышечных клеток. Наружная оболочка оказалась богата коллагеновыми волокнами различной толщины и длины, которые имели сетчатый вид и окрашивались, как правило, пикринофильно. Эластические волокна наружного слоя располагались преимущественно в продольном направлении и были хорошо видны на продольном срезе сосуда. Этих волокон было больше по направлению кнаружи; в отдельных местах наблюдалась их фрагментация.

Для подростков 13–17 лет в начальной части СВ слои сосуда были хорошо различимы и имели типичное для этого отдела вены строение, но все компоненты стенки сосуда были различной толщины (и это отличие от картины в группе контроля). Коллагеновые волокна видны во всех оболочках сосуда, в интиме эти волокна — тонкие и нежные.

При гистологическом изучении препаратов юношей 18–21 года на протяжении ствола ВВП отмечалась сходная патоморфологическая картина изменений всех слоёв сосудистой стенки. Слои сосудов хорошо различимы. Интима неравномерно утолщена за счёт соединительной ткани и часто содержит тонкие пучки мышечных волокон, толщина которых в начальной и средней части вены одинакова (58,1±4,1 и 58,3±4,7 мкм соответственно). В конечном отделе вены толщина мышечного слоя составила в среднем 48,95±4,20 мкм.

Морфологическое исследование СВ погибших с ПГ данной возрастной группы показало, что в большинстве случаев просвет вены был расширен, а внутренняя и средняя оболочки утолщены за счёт гипертрофии мышечного слоя и гиперплазии эластических волокон.

Независимо от возраста, в условиях нарушенного портального кровообращения во всех наших гистологических исследованиях у погибших в возрастном периоде 22–30 лет отмечалось выраженное в различной степени утолщение оболочек за счёт разрастания в них нежной волокнистой соединительной ткани и увеличения клеток эндотелия. Следует отметить, что значительное утолщение наблюдалось в начальной и средней части СВ по всей окружности (59,0±5,0 и 57,7±6,2 мкм соответственно), что не характерно для конечного отдела сосуда, толщина внутренней оболочки которого составила 40,1±5,5 мкм. В гистологической картине СВ наблюдались гипертрофированные эластические волокна, сконцентрированные во внутренней и наружной оболочках сосуда, образующие слой, напоминающий эластические мембраны артерий. Наряду с этим наблюдалось истончение и даже полное исчезновение эластических волокон не только в конечной, но и в остальных участках венозной стенки. Последние при этом выглядели неравномерными и истончёнными, в отдельных случаях — с валикообразными утолщениями. У погибших 22–30 лет, как правило, оболочки сосуда в начальном отделе, по сравнению с предыдущим возрастом (18–21 год), без особых изменений.

ОБСУЖДЕНИЕ

Многие исследователи в своих работах отмечают закономерность изменения скорости портального кровотока при развитии патологического процесса в оболочках вен портальной системы [14–17]. При этом, раскрывая отдельные звенья патогенеза ПГ, авторы акцентируют внимание на изменениях только во внутренней оболочке ВВП и СВ [18]. Гистологические описания строения оболочек вен портальной системы носят больше обобщённый характер — с указанием средних цифр, это отличается от данных, которые непосредственно используют практикующие врачи [19, 20]. В исследовательских работах основные сведения касаются только определения общих толщины стенки и диаметра сосудов на фиксированном материале [21]. В большинстве случаев у ВВП отмечают чёткую границу между её оболочками, что нехарактерно для СВ [22]. Возрастные изменения вен главным образом заключаются в атрофии содержащихся в их стенках мышечных волокон, которые заменяются на соединительную ткань. Количество эластических волокон с возрастом увеличивается, а к старости они образуют грубые пучки. В пожилом возрасте в стенке вен наблюдается более сильное развитие гладких мышечных волокон и некоторое увеличение количества соединительной ткани. Это явление, наряду со значительным развитием соединительной ткани в средней оболочке, обусловливает общее утолщение стенок вен у пожилых [23]. Исследования строения стенки сосудов портальной системы показали, что при нарушении кровообращения во всех оболочках обнаруживалось большое количество сосудов vasa vasorum [24, 25]. Если в норме они обнаруживались в пределах наружной и средней оболочки, то при нарушениях портального кровообращения v. vasorum выявлялись иногда даже во внутренней оболочке.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Гистологическое и морфометрическое исследование стенки воротной вены печени и селезёночной вены в нормальном состоянии и при синдроме портальной гипертензии в различные возрастные периоды выявило особенности не только строения воротной вены печени и селезёночной вены, но и возрастных патоморфологических изменений в каждой из оболочек и в отдельных частях вен, что представляет значительный интерес для клинической медицины.

ДОПОЛНИТЕЛЬНАЯ ИНФОРМАЦИЯ

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.

Вклад авторов. Все авторы подтверждают соответствие своего авторства международным критериям ICMJE (все авторы внесли существенный вклад в разработку концепции, проведение исследования и подготовку статьи, прочли и одобрили финальную версию перед публикацией). Наибольший вклад распределён следующим образом: С.В. Минаев — концепция и дизайн исследования, написание текста; Н.В. Гетман — сбор и обработка материала, статистическая обработка данных, анализ и интерпретация данных, написание текста; А.Н. Григорова — сбор и обработка материала, анализ и интерпретация данных, написание текста; С.С. Дыдыкин — концепция и дизайн исследования; О.Б. Сумкина — сбор и обработка материала; С.И. Тимофеев — сбор и обработка материала, анализ и интерпретация данных.

ADDITIONAL INFO

Competing interests. The authors declare that they have no competing interests.

Authors contribution. All authors confirm that their authorship meets the international ICMJE criteria (all authors have made a significant contribution to the development of the concept, research and preparation of the article, read and approved the final version before publication). S.V. Minaev created the concept and design of the study and wrote the text. N.V. Getman collected and processed the material; performed data statistical processing, analysis, and interpretation; and wrote the text. A.N. Grigorova collected and processed the material, analyzed and interpreted the data, and wrote the text. S.S. Dydykin created the study concept and design. O.B. Sumkina collected and processed the material. S.I. Timofeev collected and processed the material and analyzed and interpreted the data.

×

About the authors

Sergey V. Minaev

Stavropol State Medical University

Email: sminaev@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-8405-6022
SPIN-code: 3113-6982

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

Russian Federation, Stavropol

Natalia V. Getman

Stavropol State Medical University

Email: ng66@rambler.ru
ORCID iD: 0000-0002-3632-7406
SPIN-code: 1664-2670

MD, Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Stavropol

Alina N. Grigorova

Stavropol State Medical University

Author for correspondence.
Email: alina.mashchenko@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-5020-232X
SPIN-code: 1762-8310

MD, Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Stavropol

Sergey S. Dydykin

Sechenov First Moscow State Medical Univesity (Sechenov University)

Email: dydykin_s_s@staff.sechenov.ru
ORCID iD: 0000-0002-1273-0356
SPIN-code: 7385-3194

MD, Dr. Sci. (Med.), Professor

Russian Federation, Moscow

Olga B. Sumkina

Stavropol State Medical University

Email: opsurg@stgmu.ru
ORCID iD: 0000-0002-5460-8308
SPIN-code: 6687-5900

MD, Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Stavropol

Sergey I. Timofeev

Far-Eastern State Medical University

Email: timofeev_si@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-5808-0686
SPIN-code: 5457-1995

MD, Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Khabarovsk

References

  1. Garbuzenko DV. The mechanisms of adaptation of the vascular bed to hemodynamic changes in portal hypertension. Annals of the Russian Academy of Medical Sciences. 2013;68(1):52–57. (In Russ). doi: 10.15690/vramn.v68i1.538
  2. Bulatova IA, Shchekotova AP, Tretyakova YuI. Endothelial dysfunction in chronicdiffuse liver diseases. Kazanskiy meditsinskiy zhurnal. 2009;90(1):46–48. (In Russ).
  3. Volynets GV, Evlyukhina NN, Filin AV, et al. The relationship of the degree of impairment of the structure and function of the liver with its chronic illnesses in children. Journal of Anatomy and Histopathology. 2015;70(2):203–213. (In Russ). doi: 10.15690/vramn.v70i2.1314
  4. Getman NV. Age-related histo-topography of portal vein is normal individuals and during portal hypertension. Kuban Scientific Medical Bulletin. 2016;3:39–43. (In Russ).
  5. Fandeev EE, Lyubivyy ED, Goncalves GD, et al. Extrahepatic portal hypertension and portal vein thrombosis (review). Annals of HPB Surgery. 2015;20(1):45–58. (In Russ).
  6. Belik OV, Katerenyuk IM, Spinej L. Age and gender specific peculiarities of the lienal artery divisions in the hilum of the organ. Journal of Anatomy and Histopathology. 2015;4(3):26–27. (In Russ). doi: 10.18499/2225-7357-2015-4-3-26-27
  7. Anisimov AYu. Improvement of the diagnosis and surgical treatment of patients with portal hypertension. Annals of HPB Surgery. 2015;20(2):59–65. (In Russ). doi: 10.16931/1995-5464.2015259-65
  8. Tsai MH. Splanchnic and systemic vasodilatation: the patient. J Clin Gastroenterol. 2007;41(Suppl 3):266–271. doi: 10.1097/MCG.0b013e3181576d1a
  9. Wen B, Liang J, Deng X, et al. Effect of fluid shear stress on portal vein remodeling in a rat model of portal hypertension. Gastroenterol Res Pract. 2015;2015:545018. doi: 10.1155/2015/545018
  10. Iwakiri Y. Pathophysiology of portal hypertension. Clin Liver Dis. 2014;18(2):281–291. doi: 10.1016/j.cld.2013.12.001
  11. Abdurahmanov BA. Rentgenoendovaskulyarnaya khirurgiya v korrektsii portalnoy gipertenzii u bolnykh tsirrozom pecheni. Palliative Medicine and Rehabilitation. 2013;4:34–39. (In Russ).
  12. Kim MY, Baik SK, Lee SS. Hemodynamic alterations in cirrhosis and portal hypertension. Korean J Hepatol. 2010;16(4):347–352. doi: 10.3350/kjhep.2010.16.4.347
  13. Michiels C, Bouaziz N, Remacle J. Role of the endothelium and blood stasis in the development of varicose veins. Int Angiol. 2002;21(2 Suppl 1):18–25.
  14. Strakhov SN, Bosin VYu, Bondar ZM, Kosyreva NB. Angiological characteristics of pathological changes in the portal vein of children with extrahepatic portal hypertension. Russian Bulletin of Perinatology and Pediatrics. 2013;58(1):80–84. (In Russ).
  15. Garbuzenko DV. Morphofunctional rearrangement of the hepatic vasculature in the pathogenesis of portal hypertension in liver cirrhosis. Terapevticheskij arhiv. 2014;2:90–95. (In Russ).
  16. Biecker E. Portal hypertension and gastrointestinal bleeding: diagnosis, prevention and management. World J Gastroenterol. 2013;19(31):5035–5050. doi: 10.3748/wjg.v19.i31.5035
  17. Zhang H, Li B. Pathological changes and iNOS expression in portal vein and hepatic artery of patients with liver cirrhosis and portal hypertension. Int J Clin Exp Pathol. 2016 June [cited 20 Dec 2018;9(12):12188–12196. Available from: https://e-century.us/files/ijcep/9/12/ijcep0033987.pdf.
  18. Stamm ER, Meier JM, Pokharel SS, et al. Normal main portal vein diameter measured on CT is larger than the widely referenced upper limit of 13 mm. Abdom Radiol (NY). 2016;41(10):1931–1936. doi: 10.1007/s00261-016-0785-9
  19. Somers P, Knaapen M. The histopathology of varicose vein disease. Angiology. 2006;57(5):546–555. doi: 10.1177/0003319706293115
  20. Stein JH, Tattersall MC. Carotid intima-media thickness and cardiovascular disease risk prediction. J Am Coll Cardiol. 2014;63(21):2301–2302. doi: 10.1016/j.jacc.2014.02.528
  21. Rodriguez-Diaz E, Baffy G, Singh SK. Probe-based confocal laser endomicroscopy quantitative morphometric markers associated with portal hypertension in duodenal mucosa. Liver Int. 2016;36(2):223–231. doi: 10.1111/liv.12906
  22. Volynets GV, Evlyukhina NN, Filin AV, et al. Determining the degree of disruption of the structure of the liver and the severity of portal hypertension in children. Eksp Klin Gastroenterol. 2015;(1):28–35. (In Russ).
  23. Roussis PC, Giannakopoulos AE, Charalambous HP. Suture line response of end-to-side anastomosis: a stress concentration methodology. Cardiovasc Eng Technol. 2015;6(1):36–48. doi: 10.1007/s13239-014-0206-6
  24. Rosmorduc O. Antiangiogenic therapies in portal hypertension: a breakthrough in hepatology. Gastroenterol Clin Biol. 2010;34(8–9):446–449. doi: 10.1016/j.gcb.2010.05.007
  25. Zeng J, Yang Z, Xu J. Extrahepatic vascular smooth muscle cell apoptosis and apoptosis-related-gene expression in patients with portal hypertension. Chin J Exp Surg. 2003;(8):749–750.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Muscular elements of the wall of the initial section of the portal vein of the liver in portal hypertension. The deceased was 11 years old. Van Gieson staining, ×200.

Download (681KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2022 Eco-Vector

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
Периодический печатный журнал зарегистрирован как СМИ Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор): № 0110212 от 08.02.1993.
Сетевое издание зарегистрировано как СМИ Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор): ЭЛ № ФС 77 - 84733 от 10.02.2023.